“ESTUDIO SOBRE ORIGEN DE MORTALIDADES Y
DISMINUCION POBLACIONAL DE AVES ACUATICAS EN EL
SANTUARIO DE LA NATURALEZA CARLOS ANDWANTER,
EN LA PROVINCIA DE VALDIVIA”
Convenio Complementario Específico Nº 1210-1203/2004-12-14
DIRECCION REGIONAL CONAMA Xª REGION DE LOS LAGOS - UNIVERSIDAD
AUSTRAL DE CHILE
Primer Informe de Avance
15 de Diciembre, 2004
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
0
INDICE
____________________________________________________________________
Página
Resúmen 1
1. Antecedentes 3
2. Objetivos 3
2.1. Objetivo General 3
2.2. Objetivos Específicos 3
3. Contenidos de este Informe 4
4. Revisión bibliográfica 4
4.1. Metales pesados 8
4.2. Referencias para metales pesados 16
4.3. Compuestos organoclorados 19
4.4. Referencias para compuestos organoclorados 21
5. Estudio anatómico, histo-patológico, parasitológico,
microbiológico, y toxicológico de cisnes de cuello negro
recolectados en el Santuario y humedales adyacentes a Valdivia 22
5.1. Antecedentes Generales 23
5.2. Examen anatomopatológico 26
5.2.1. Examen macroscópico 26
5.2.2. Examen microscópico 27
5.3. Estudios parasitolócicos 29
5.4. Estudios microbiológicos 35
5.4.1. Examenes bacteriológicos 35
5.4.2. Examenes virológicos 35
6. Bioquímica clínica 36
7. Estudios toxicológicos 40
7.1. Metales pesados 40
7.2. Pesticidas organoclorados y fenoles 53
7.3. Pesticidas organofosforados 55
8. Conclusiones finales 55
9. Investigadores participantes en este Informe 56
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
1
Resúmen
En este Primer Informe del Estudio “ESTUDIO SOBRE ORIGEN DE
MORTALIDADES Y DISMINUCION POBLACIONAL DE AVES ACUATICAS EN EL
SANTUARIO DE LA NATURALEZA CARLOS ANDWANTER, EN LA PROVINCIA DE
VALDIVIA” se analizan los resultados de estudios anatómicos, parasitológicos,
microbiológicos y toxicológicos realizados en una muestra de 31 cisnes recolectados
en el Santuario y humedales adyacentes. Llama la atención el bajo peso de la
mayoría de las aves, el cual fluctuó entre 2.2 y 6.7 kg, con un promedio general de
4.1 kg en la población analizada.
Los hallazgos de necropsia más significativos lo constituyeron cuadros de
gastritis parasitaria (100%), emaciación (61.3%) e hidropericardio (54.8%). Por otra
parte, llamó la atención que en 29 estómagos no se encontrara alimento, sino que
sólo abundante arenilla. Los análisis microscópicos mostraron la presencia de
pigmentos en los hepatocitos (100%). Se detectaron lesiones renales relacionadas
a trastornos degenerativos; el 53% de los riñones presentó pigmentos a nivel de los
epitelios tubulares. El cerebro, evidenció proliferación de células gliales, hallazgo
presente en el 83.3% de los cerebros examinados. El 100% de los hígados y el
88,5% de los riñones analizados presentaron positividad a la tinción de Perl,
demostrando la presencia de hierro en dichos órganos. Por otra parte, cabe señalar
que la tinción de Ácido Rubeánico, permitió descartar la presencia de cobre. El
cerebro dio negatividad a la presencia de hierro y cobre, con las tinciones utilizadas.
De los 31 cisnes examinados, el 100% presentó algún tipo de parasitosis. La
mayor carga parasitaria encontrada en uno de los cisnes, fue de 286 especimenes y
la menor fue de 5 especimenes. Las especies parásitas identificadas son de
importancia patológica. A la fecha, no se han encontrado manifestaciones virales; sin
embargo y debido a la extensión de los análisis aún no es posible descartar
completamente la presencia de agentes virales. De un total de 10 metales pesados
analizados se encontró que las concentraciones de hierro fueron particularmente
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
2
altas en los hígados analizados. Este cuadro se conoce en la actualidad como
hemocromatosis y según la literatura, se relaciona con alta absorción de hierro a
nivel intestinal No se detectó presencia de compuestos organoclorados, fenólicos y
organofosforados en los tejidos analizados. Se investiga ahora la eventual
acumulación de hierro en el luchecillo u otras plantas que pudiera estar consumiendo
los cisnes y que podrías haber influido en las causales de muerte de los mismos.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
3
“ESTUDIO SOBRE ORIGEN DE MORTALIDADES Y DISMINUCION
POBLACIONAL DE AVES ACUATICAS EN EL SANTUARIO DE LA
NATURALEZA CARLOS ANDWANTER, EN LA PROVINCIA DE VALDIVIA”
1. Antecedentes
Debido a la importancia que reviste conservar el santuario de la naturaleza
Carlos Andwanter, y ante la reciente migración y mortalidad de la avifauna de éste,
se ha visto la necesidad de contar con un estudio que permita estimar el grado de
conservación en el que se encuentra y estimar si el origen de este fenómeno se debe
a causas naturales (cíclicas, migratorias, ecológicas) o de origen antrópico
(contaminación, perturbación de hábitat, otras). Con este objetivo, la Comisión
Nacional del Medio Ambiente, impulsó la realización un estudio que permita
caracterizar la actual dinámica que tiene este importante ecosistema, los efectos que
la acción antrópica puedan tener sobre él, y definir las condiciones y medidas
ambientales específicas que permitan su recuperación, conservación y protección,
planteado a través de un Plan Ambiental.
2. Objetivos
2.1. Objetivo General:
Determinar los factores de peligro que condujeron a la muerte de aves, entre
ellos el Cisne de cuello negro y determinar el estado de salud del ecosistema
del santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter, X Región, Valdivia.
2.2. Objetivos Específicos:
a) Analizar las potenciales fuentes contaminantes directas y difusas que
pudiesen estar afectando al Santuario de la Naturaleza.
b) Realizar análisis anatómicos, parasitológicos, microbiológicos, histopatológicos
y toxicológicos en el cisne de cuello negro para evaluar si la
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
4
mortalidad de esta especie se debe a aspectos de índole sanitario y/o
toxicológicos.
c) Evaluar si la mortalidad de cisnes se debe a contaminación de su fuente
principal de alimentación, el luchecillo (Egeria densa).
d) Determinar el estado ambiental del Santuario, mediante estudios de
calidad de agua y sedimentso.
e) Realizar estudios ecológico-poblacional del cisne de cuello negro y aves
acuáticas, comparándolo con estudios bases ya realizados.
3. Contenidos de este Informe
En este Primer Informe del Estudio se analizan dos temas:
i) revisión bibliográfica acerca de contenidos de tóxicos en aves como
cisnes y otras especies
ii) análisis anatómicos, parasitológicos, microbiológicos, histopatológicos
y toxicológicos en ejemplares de cisnes de cuello negro
recolectados en el Santuario y humedales adyacentes a Valdivia,
4. Revisión bibliográfica
4.1. Metales pesados
El desarrollo de las actividades de la agricultura y de la industria, han traído
como resultado la liberación al medio natural de grandes cantidades de metales
pesados. Varios de estos metales son conocidos por producir efectos tóxicos tanto
en organismos acuáticos como terrestres (e.g. Fent, 1998; Aurigi et al., 2000, Muñoz
et al., 2003; Elvestad et al., 1982; Frank & Borg, 1979).
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
5
Los metales pesados pueden ser divididos en esenciales (e.g. Fe, Zn) y no
esenciales (e.g. Cd, Pb). Ambos elementos en concentraciones excesivamente altas
pueden resultar tóxicos para los organismos.
Los efectos de estos metales pueden ser de carácter agudo o crónico. En el
primero de ellos se produce una respuesta rápida y seria de los organismos frente a
la exposición de una sustancia tóxica en elevadas concentraciones y en un breve
tiempo, en el segundo en tanto, las respuestas son más sutiles y son el resultado de
la exposición a sustancias toxicas en bajas concentraciones durante un tiempo
prolongado.
Muchos de estos metales incrementan su concentración en el organismo a
través del tiempo (bioacumulación) y a través de la cadena trófica (bioconcentarción).
En este último proceso (bioconcentración), los tóxicos aumentan con cada
transferencia en la cadena trófica. De este modo, mientras más transferencias a
través de la cadena trófica ocurran, las concentraciones de tóxicos en los organismos
serán mayores. Especies en el nivel superior de la cadena trófica, como por ejemplo
el visón (Mustela vison) o el águila pelada (Haliaeetus leucocephalus) han registrado
concentraciones 25 millones de veces mayor que las encontradas en el agua (Clark
et al., 1988; Bowerman et al., 1995).
Las aves son componentes importantes de los ecosistemas acuáticos y
terrestres. Muchas aves ocupan niveles tróficos altos tendiendo a acumular
sustancias tóxicas en sus organismos. Consecuentemente, estas aves pueden ser
buenas bioindicadoras de contaminación altamente vulnerables a este tipo de
elementos (e.g. Furness, 1993; Blus et al. 1999; Audet et al. 2000; Veerle et al.
2004).
A continuación se presenta una revisión bibliográfica de los principales
metales pesados registrados en aves que ocurren en ambientes similares al del
Santuario de la Naturaleza del río Cruces. Para la revisión se consultaron
aproximadamente 200 textos, como libros y publicaciones científicas entre otros. De
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
6
estos trabajos se seleccionaron aquellos que incluían principalmente valores de
estos elementos en hígado y riñón. Los metales analizados fueron aluminio (Al),
arsénico (As), cadmio (Cd), cromo (Cr), cobre (Cu), hierro (Fe), mercurio (Hg),
manganeso (Mn), Niquel (Ni), plomo (Pb) y zinc (Zn).
En la Tabla 1 se presentan los valores de las concentraciones de metales
pesados en hígados y riñones en un conjunto de especies de aves. Estos datos
fueron obtenidos desde ambientes alejados de fuentes evidentes de contaminación.
Similarmente, la Tabla 2 muestra los valores de estos elementos en hígado y riñón,
pero obtenidas desde ambientes con claras evidencias de contaminación. Las Tablas
3 y 4, muestran los valores promedios de concentración de metales pesados
presentados en las Tablas 1 y 2 (los valores para cada metal incluyen los valores
registrados en más de una especie).
El análisis de las Tablas 1 a 4, muestran que las mayores concentraciones de
metales pesados se registraron en las aves presentes en las zonas con evidentes
signos de contaminación. Los metales que registraron las mayores diferencias fueron
el As, Cd, Cu y Fe. Un aspecto bastante importante de destacar son las altas
concentraciones de Cu registradas en los cisnes mudos (C. olor) (ver Tablas 1 y 2).
Varios autores han señalado que los cisnes se caracterizan por acumular grandes
cantidades de este elemento. Se observa además que el hígado registra mayores
concentraciones de estos elementos cuando se compara con las registradas en el
riñón.
La Tabla 5 muestra concentraciones umbrales (nivel crítico) de toxicidad de un
conjunto de metales pesados. El análisis de los mismos muestra una amplia
variabilidad en las concentraciones que pueden causar daños en diferentes tejidos o
aspectos clínicos.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
7
Tabla 1. Valores de las concentraciones de metales pesados en hígados y riñones en un conjunto de especies
de aves desde ambientes alejados de fuentes evidentes de contaminación. Los valores son promedios con
desviación estándar o rango en paréntesis. a = valores expresados en peso húmedo, los demás valores son
expresados en peso seco; ref = referencias bibliográficas desde donde se obtuvieron los datos.
especie metal hígado riñón lugar ref
Cisne mudo (Cygnus olor) Al 18 (21) mg/kg sd Chesapeake Bay (USA) 2
Halcon (Falco tinnunculus) As 0.121 ug/g 0.094 ug/g Escocia (UK) 21
Aguilucho (Accipiter nisus) As 0.060 ug/g 0.067 ug/g Escocia (UK) 21
Lechuza (Tyto alba) As 0.048 ug/g 0.068 ug/g Escocia (UK) 21
Cisne mudo (Cygnus olor) Cd 16 (18) mg/kg sd Chesapeake Bay (USA) 2
Pato (Anas penelope) Cd 0.71 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas strepera) Cd 1.1 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas crecca) Cd 0.46 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cd 0.65 (0.25 - 1.3) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas acuta) Cd 0.64 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas clypeata) Cd 1.0 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Cd 0.52 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Aythya ferina) Cd 0.3 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Aythya fuligula) Cd 0.63 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Ganzo (Fulica atra) Cd 0.85 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Zarapito (Gallinago gallinago) Cd 3.2 (2.0 - 5.1) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cd 0.29 ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato (Anas clypeata) Cd 0.93 ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Cd 0.71 ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Zarapito (Gallinago gallinago) Cd 1.0 ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato (Anas clypeata) Cd 0.77 (0.61-1.2) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Cd 0.51 ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato (Aythya ferina) Cd 0.57 (0.26 - 1.6) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cd 0.53 ug/g sd Tablas de Daimiel (España) 3
Ganzo (Anser anser) Cd 0.90 (0.67 - 7.8) ug/g sd Doñana (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cd 0.90 (0.55 - 1.8) ug/g sd Doñana (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cd 0.87 (0.68) ug/ga 7.24 (7.15) ug/ga Slonsk (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cd 1.8 ug / g 4.7 ug / g Polonia 8
Pato (Anas penelope) Cr 1.8 (0.63 - 2.9) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas strepera) Cr 1.6 (0.68 - 3.3) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas crecca) Cr 1.2 (0.52 - 3.2) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cr 1.2 (0.78 - 2.1) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas acuta) Cr 0.8 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas querquedula) Cr 1.0 (0.94 - 1.1) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas clypeata) Cr 1.1 (0.41 - 3.2) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Cr 0.91 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Aythya ferina) Cr 0.82 (0.38 - 2.8) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Aythya fuligula) Cr 0.72 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Ganzo (Fulica atra) Cr 2.3 (0.84 - 4.1) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Zarapito (Gallinago gallinago) Cr 1.9 (1.5 - 2.5) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
8
Tabla 1. Continuación
especie metal hígado riñón lugar ref
Pato (Anas clypeata) Cr 1.9 (1.1 - 2.5) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Cr 1.6 (0.83 - 3.9) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato (Aythya ferina) Cr 1.2 (1.0 - 1.8) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cr 1.6 (0.94 - 3.0) ug/g sd Tablas de Daimiel (España) 3
Ganzo (Anser anser) Cr 3.0 (2.2 - 3.8) ug/g sd Doñana (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cr 3.0 (2.7 - 3.8) ug/g sd Doñana (España) 3
Cisne mudo (Cygnus olor) Cu 1200 (710) mg/kg sd Chesapeake Bay (USA) 2
Pato (Anas penelope) Cu 56 (18 - 206) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas strepera) Cu 52 (7.1 - 346) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas crecca) Cu 19 (5.8 - 82) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cu 19 (7.8 - 51) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas acuta) Cu 18 (6.2 - 72) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas querquedula) Cu 52 (19 - 21) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas clypeata) Cu 49 (14 - 166) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Cu 69 (10-185) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Aythya ferina) Cu 60 (3.3 - 512) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Aythya fuligula) Cu 42 (14 - 76) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Ganzo (Fulica atra) Cu 35 (2.3 - 66) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Zarapito (Gallinago gallinago) Cu 21 (20-22) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cu 46 (0.84 - 197) ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato (Anas clypeata) Cu 80 (38 - 188) ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Cu 133 (17 - 262) ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Zarapito (Gallinago gallinago) Cu 19 (15 - 24) ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato (Anas clypeata) Cu 23 (8.8 - 43) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Cu 84 (13 - 226) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato (Aythya ferina) Cu 138 (26 - 599) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cu 127 (35 - 330) ug/g sd Tablas de Daimiel (España) 3
Ganzo (Anser anser) Cu 60 (49 - 349) ug/g sd Doñana (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cu 127 (17 - 155) ug/g sd Doñana (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cu 29.26 (20.02) ug/ga 4.80 (1.64) ug/ga Slonsk (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cu 59.5 ug / g 31.2 ug / g Polonia 8
Cisne mudo (Cygnus olor) Cu 391 (125 - 875) ug / ga 11 (6 - 15) ug / ga Rodby (Dinamarca) 12
Cisne mudo (Cygnus olor) Fe 5000 (3600) mg/kg sd Chesapeake Bay (USA) 2
Pato (Podiceps nigricollis) Fe 1327 (1026 - 2127) ug / g sd California (USA) 1
Pato (Podiceps nigricollis) Fe 620 (243 - 951) ug / g sd California (USA) 1
Pato (Podiceps nigricollis) Fe 1272 (291 - 5299) ug / g sd California (USA) 1
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Fe 904.3 (394.1) ug/ga 191.9 (90.1) ug/ga Slonsk (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Fe 1333 ug / g 636.8 ug / g Polonia 8
Pato (Podiceps nigricollis) Hg 6.47 (1.5 - 17.53) ug / g sd California (USA) 1
Pato (Podiceps nigricollis) Hg 5.07 (3.96 - 8.03) ug / g sd California (USA) 1
Pato (Podiceps nigricollis) Hg 10.7 (5.8 - 17.2) ug / g sd California (USA) 1
Cisne mudo (Cygnus olor) Hg 1.4 ug / g sd Dinamarca 11
Pato (Mergus merganser) Hg 12.4 (18.8) mg / kga sd Bahia Hudson (Canada) 13
Pato rojo (Mergus serrator) Hg 17.5 (12.0) mg / kga sd Bahia Hudson (Canada) 13
Pato (Mergus merganser) Hg 10.0 (7.5) mg / kga sd Rio Rupert (Canada) 13
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
9
Tabla 1. Continuación.
especie metal hígado riñón lugar ref
Cisne mudo (Cygnus olor) Mg 680 (72) mg/kg sd Chesapeake Bay (USA) 2
Cisne mudo (Cygnus olor) Mn 12 (3.5) mg/kg sd Chesapeake Bay (USA) 2
Pato (Anas penelope) Mn 8.7 (2.9 - 22) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas strepera) Mn 12 (5.4 - 23) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas crecca) Mn 8.6 (5.0 - 16) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Mn 12 (8.3 - 16.7) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas acuta) Mn 9.0 (5.7-14.1) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas querquedula) Mn 11 (9.3 - 12) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas clypeata) Mn 13 (7.2 - 23) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Mn 11 (5.2 - 27) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Aythya ferina) Mn 8.1 (3.8 - 17) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Aythya fuligula) Mn 9.6 (6.5 - 14) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Ganzo (Fulica atra) Mn 10 (7.5 - 1.7) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Zarapito (Gallinago gallinago) Mn 12 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Mn 11 (1.1 - 26) ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Mn 14 (9.1 - 19) ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Zarapito (Gallinago gallinago) Mn 6.0 (3.7 - 12) ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato (Anas clypeata) Mn 10 (6.4 - 13) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Mn 10 (5.9 - 16) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato (Aythya ferina) Mn 9.4 (7.1 - 13) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato Mallard (Anas platyrhynchos) Mn 10 (5.8 - 21) ug/g sd Tablas de Daimiel (España) 3
Ganzo (Anser anser) Mn 13 (7.1 - 12) ug/g sd Doñana (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Mn 13 (9.1 - 20) ug/g sd Doñana (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Mn 5.08 (1.39) ug/ga 11.38 (5.16) ug/ga Slonsk (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Mn 12.9 ug / g 12.1 ug / g Polonia 8
Pato (Anas clypeata) Mn 15 (7.4 - 18) ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Ni 0.055 (0.009) ug/ga 0.05 (0.02) ug/ga Slonsk (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Ni 4.3 ug / g 1.7 ug / g Polonia 8
Pato (Podiceps nigricollis) Ni 2.81 (1.33 - 9.08) ug / g sd California (USA) 1
Pato (Podiceps nigricollis) Ni 4.49 (1.90 - 9.25) ug / g sd California (USA) 1
Pato (Podiceps nigricollis) Ni 4.34 (1.35 - 9.78) ug / g sd California (USA) 1
Cisne mudo (Cygnus olor) Pb 1.5 (1.6) mg/kg sd Chesapeake Bay (USA) 2
Cisne mudo (Cygnus olor) Pb 5 mg/kga sd Suisa 4
Pato (Anas penelope) Pb 1.7 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas strepera) Pb 1.6 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas crecca) Pb 2.2 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Pb 17 (2 - 107) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato Pintail (Anas acuta) Pb 18 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas querquedula) Pb 2.0 (1.1 - 3.6) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas clypeata) Pb 3.3 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Pb 1.6 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Aythya ferina) Pb 5.8 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Aythya fuligula) Pb 6.1 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Ganzo (Fulica atra) Pb 1.2 ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Zarapito (Gallinago gallinago) Pb 1.4 (1.2 - 1.6) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Pb 4.0 ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato (Anas clypeata) Pb 2.0 ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
10
Tabla1. Continuación.
especie metal hígado riñón lugar ref
Pato cresta roja (Netta rufina) Pb 2.3 ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Zarapito (Gallinago gallinago) Pb 1.7 ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato (Anas clypeata) Pb 8.6 (2.0 - 78) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Pb 2.3 (1.0 - 21) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato (Aythya ferina) Pb 11 (1.1 - 114) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Pb 1.7 ug/g sd Tablas de Daimiel (España) 3
Ganzo (Anser anser) Pb 2.2 (1.0 - 8.1) ug/g sd Doñana (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Pb 4.4 (1.0 - 19) ug/g sd Doñana (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Pb 0.342 (0.678) ug/ga 0.425 (0.750) ug/ga Slonsk (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Pb 11.3 ug / g 9.2 ug / g Polonia 8
Cisne mudo (Cygnus olor) Zn 290 (170) mg/kg sd Chesapeake Bay (USA) 2
Pato (Anas penelope) Zn 101(36 - 227) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas strepera) Zn 145 (78 - 243) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas crecca) Zn 100 (62 - 367) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Zn 134 (112 - 169) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas acuta) Zn 138 (44 - 447) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas querquedula) Zn 49 (41 - 59) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Anas clypeata) Zn 125 (57 - 302) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Zn 128 (62 - 242) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Aythya ferina) Zn 120 (51-314) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato (Aythya fuligula) Zn 109 (50 - 221) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Ganzo (Fulica atra) Zn 175 (127 - 216) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Zarapito (Gallinago gallinago) Zn 118 (112-169) ug/g sd Ebro Delta (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Zn 110 (4.9 - 225) ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato (Anas clypeata) Zn 143 (97 - 250) ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Zn 171 (100 - 255) ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Zarapito (Gallinago gallinago) Zn 94 (73-146) ug/g sd Albufera de Valencia (España) 3
Pato (Anas clypeata) Zn 127 (103 - 162) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato cresta roja (Netta rufina) Zn 156 (102 - 205) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato (Aythya ferina) Zn 226 (123 - 364) ug/g sd El Hondo (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Zn 130 (85 - 225) ug/g sd Tablas de Daimiel (España) 3
Ganzo (Anser anser) Zn 144 (116 - 170) ug/g sd Doñana (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Zn 117 (80 - 155) ug/g sd Doñana (España) 3
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Zn 42.32 (7.62) ug/ga 24.65 (5.55) ug/ga Slonsk (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Zn 135.1 ug / g 113.4 ug / g Polonia 8
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
11
Tabla 2. Valores de las concentraciones de metales pesados en hígados y riñones en un conjunto de especies de
aves desde ambientes cercanos a fuentes evidentes de contaminación. Los valores son promedios con desviación
estándar o rango en paréntesis. a = valores expresados en peso húmedo, los demás valores son expresados en peso
seco; ref = referencias bibliográficas desde donde se obtuvieron los datos.
especie metal higado riñón lugar ref
Cisne mudo (Cygnus olor) As 0.19 mg / kg sd Chesapeake Bay (USA) 5
Pato mallard (Anas platyrhynchos) As 0.226 ug / g sd Parke Doñana (España) 20
Pato (Aythya ferina) As 0.309 ug / g sd Parke Doñana (España) 20
Pato (Anas grecca) As 0.377 ug / g sd Parke Doñana (España) 20
Pato (Anas clypeata) As 0.406 ug / g sd Parke Doñana (España) 20
Pato (Anas strepera) As 0.165 ug / g sd Parke Doñana (España) 20
Ganzo (Fulica atra) As 0.63 ug / g sd Parke Doñana (España) 20
Flamenco (Phoericopterus ruber) As 0.685 ug / g sd Parke Doñana (España) 20
Halcon (Falco tinnunculus) As 0.346 ug / g 0.278 ug / g Inglaterra (UK) 21
Aguilucho ( Accipiter nisus ) As 0.062 ug / g 0.076 ug / g Inglaterra (UK) 21
Lechuza (Tyto alba) As 0.061 ug / g 0.054 ug / g Inglaterra (UK) 21
Pelicano blanco (Pelecanus erythroryncos) Cd 0.05 ug/g 0.9 ug/g Salton Sea (USA) 7
Pelicano café (Pelecanus occidentalis) Cd 0.58 ug/g 2.3 ug/g Salton Sea (USA) 7
Cisne mudo (Cygnus olor) Cd 21 mg / kg sd Chesapeake Bay (USA) 5
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cd 0.282 (0.161) ug / ga 2.588 (1.819) ug / ga Szczecin City (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cd 2.7 ug / g 7.6 ug / g Polonia 8
Cisne mudo (Cygnus olor) Cd 12 ug / g 23 ug / g Dinamarca 11
Pelicano blanco (Pelecanus erythroryncos) Cu 16.5 ug/g 7.2 ug/g Salton Sea (USA) 7
Pelicano café (Pelecanus occidentalis) Cu 18.6 ug/g 9.2 ug/g Salton Sea (USA) 7
Cisne mudo (Cygnus olor) Cu 2000 mg / kg sd Chesapeake Bay (USA) 5
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cu 20.04 (18.89) ug / ga 5.12 (0.97) ug / ga Szczecin City (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Cu 58.8 ug / g 20.1 ug / g Polonia 8
Cisne mudo (Cygnus olor) Cu 630 - 7170 ug / g sd Tottori (Japon) 9
Cisne mudo (Cygnus olor) Cu 2680 ug / g 34 ug / g Dinamarca 11
Cisne mudo (Cygnus olor) Cu 1096 (220 - 2740) ug / ga 48 (13 - 450) ug / ga Olsemagle (Dinamarca) 12
Pelicano blanco (Pelecanus erythroryncos) Fe 2804 ug/g sd Salton Sea (USA) 7
Pelicano café (Pelecanus occidentalis) Fe 2513 ug/g sd Salton Sea (USA) 7
Cisne mudo (Cygnus olor) Fe 1700 mg / kg sd Chesapeake Bay (USA) 5
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Fe 621.3 (287.1) ug / ga 144.9 (62.9) ug / ga Szczecin City (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Fe 5917 ug / g 799.8 ug / g Polonia 8
Cisne mudo (Cygnus olor) Hg 0.11 mg / kg sd Chesapeake Bay (USA) 5
Pato (Gavias immer) Hg 17 ug / g 22 ug / g Ontario (Canada) 14
Pato (Gavias immer) Hg sd 18.8 ug / g Nueva Escosia (Canada) 15
Pato (Gavias immer) Hg 0.07 ug / g sd New York (USA) 16
Garza azul grande (Ardea herodias) Hg 4.5 ug / g sd Sourthern Florida (USA) 17
Pato (Aythya marila) Hg sd 4.4 ug / g Costa California (USA) 18
Pato (Gavias immer) Hg sd 15 ug / g Ontario (Canada) 19
Cisne mudo (Cygnus olor) Mn 14 mg / kg sd Chesapeake Bay (USA) 5
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Mn 5.99 (2.05) ug / ga 11.9 (17.37) ug / ga Szczecin City (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Mn 14.6 ug / g 14.7 ug / g Polonia 8
Cisne mudo (Cygnus olor) Ni 0.19 mg / kg sd Chesapeake Bay (USA) 5
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Ni 0.054 (0.019) ug / ga 0.051 (0.059) ug / ga Szczecin City (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Ni 4.3 ug / g 3.7 ug / g Polonia 8
Cisne mudo (Cygnus olor) Pb 0.41 mg / kg sd Chesapeake Bay (USA) 5
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
12
Tabla 2. Continuación.
especie metal hígado riñón lugar ref
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Pb 0.229 (0.555) ug / ga 0.956 (1.479) ug / ga Szczecin City (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Pb 14.5 ug / g 15.4 ug / g Polonia 8
Cisne mudo (Cygnus olor) Pb 40 - 305 ug / g 170 - 450 ug / ga Irlanda 10
Pelicano blanco (Pelecanus erythroryncos) Zn 176 ug/g 61 ug/g Salton Sea (USA) 7
Pelicano café (Pelecanus occidentalis) Zn 148 ug/g 86 ug/g Salton Sea (USA) 7
Cisne mudo (Cygnus olor) Zn 210 mg / kg sd Chesapeake Bay (USA) 5
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Zn 39.72 (11.46) ug / ga 22.87 (4.18) ug / ga Szczecin City (Polonia) 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Zn 126.1 ug / g 93.6 ug / g Polonia 8
Cisne mudo (Cygnus olor) Zn 80 - 620 ug / g sd Tottori (Japon) 9
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
13
Tabla 3. Valores promedios (con desviación estándar en paréntesis) de
concentración de metales pesados registrados en los hígados y riñones de
un conjunto de especies de aves, las cuales habitan en ambientes similares
al Santuario de Naturaleza del río Cruces, sin signos evidentes de
contaminación.
Zonas no contaminadas
metal hígado (ug/g) peso seco riñón (ug/g) peso seco
As 0.08 (0.04) 0.08 (0.02)
Cd 0.9 (0.6) sd
Cr 1.5 (0.6) sd
Cu 59.1 (38.2) 31.2*
Fe 1910.4 (1753.0) 636.8*
Hg 5.9(3.8) sd
Mn 10.9 (2.1) 12.1*
Ni 3.9 (0.8) 1.7*
Pb 4.8 (4.9) 9.2*
Zn 130.2 (33.8) 113.4*
* = aquí se contó con un solo valor.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
14
Tabla 4. Valores promedios (con desviación estándar en paréntesis) de
concentración de metales pesados registrados en los hígados y riñones de
un conjunto de especies de aves, las cuales habitan en ambientes similares
al Santuario de Naturaleza del río Cruces, sin signos evidentes de
contaminación.
Zonas contaminadas
metal hígado (ug/g) peso seco riñón (ug/g) peso seco
As 0.31 (0.21) 0.14 (0.12)
Cd 3.8 (5.6) 8.5 (10.1)
Cr sd sd
Cu 978.3 (1152.8) 17.6 (12.3)
Fe 3233.5 (1849.0) 799.8*
Hg 5.4 (8.0) 15.1 (7.7)
Mn 14.3 (0.4) 14.7*
Ni 2.2 (2.9) 3.7*
Pb 5.0 (8.2) 15.4*
Zn 165 (36.3) 80.2 (17.1)
* = aquí se obtuvo con un solo valor.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
15
Tabla 5. Valores de críticos de concentraciones de metales pesados en un conjunto de especies de aves. Se
muestran los efectos y la referencia desde donde se obtuvieron los datos.
especie metal umbral tóxico efecto Ref
Pajaro toro (Molothrus ater) As 40.6 ug/g (hígado) Daño crecimiento 35
Aves acuáticas Cd 400 ug / g (riñón) Efectos clínicos 24
Aves acuáticas Cd > 10 ug / ga (hígado) Daño renal 28
Aves acuáticas Cd > 100 ug / ga (riñón) Daño renal 28
Rapaces Cd 3 mg/kg (higado) Efectos clínicos 36
Rapaces Cd 8 mg / kg (riñon) Efectos clínicos 36
Patos (Anas spp) Cr 1 mg / kg Daño crecimiento 33
Cisne mudo (Cygnus olor) Cu 2150 mg / kg (hígado) Daño hepático 9
Ganso (Branta canadensis) Cu 187 – 323 ug / g (hígado) muerte 26
Aves de corral Fe 2000 mg / kg Daño hepático 29
Aves terrestres Hg > 20 - 30 mg / kga Efectos clínicos 23
Aves de corral Mn 1000 mg / kg Efectos clínicos 29
Aves de corral Ni 500 mg / kg Daño hepático 34
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Pb 2 ug / ga (hígado) Efectos clínicos 6
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Pb 6 - 20 ug / ga (riñón) Efectos clínicos 6
Aves acuáticas Pb 2 a 6 mg / kg Daño hepático 22
Aves acuáticas Pb 6 - 8 ug / ga Efectos clínicos 31
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Pb 1.5 ug / ga (hígado) Efectos clínicos 32
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Pb 3 ug / ga (riñón) Efectos clínicos 32
Rapaces Pb 6 - 20 mg/kg (higado) Efectos clínicos 36
Rapaces Pb 6.6 mg/kg (riñon) Efectos clínicos 36
Aves acuáticas Se 3 mg / kga Efecto en la reproducción 25
Aves de corral FeSO4 7010 mg / kg LC 50 30
Pato mallard (Anas platyrhynchos) Zn 473 – 1990 ug / g Efectos clínicos 27
Aves acuáticas Zn 1300 mg / kg Higado Efectos clínicos 37
Aves acuáticas Zn 1000 mg / kg riñon Efectos clínicos 37
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
16
4.2. Referencias para metales pesados
1.- RATTNER BA & JR JEHL (1997) Dramatic fluctuations in liver mass and metal
content of eared grebes (Podiceps nigricollis) during autumnal migration. Bulletin of
Environmental Contamination and Toxicology 59: 337-343.
2.- BEYER WN, D DAY, A MORTON, Y PACHEPSKY (1998) Relation of exposure to
sediment ingestion in mute swans on the Chesapeake Bay, USA. Environmental
Toxicology and Chemistry 17: 2298-2301.
3.- MATEO R & R GUITART (2003) Heavy metals in livers of water birds from Spain.
Archives of Environmental Contamination and Toxicology 44: 398-404.
4.- FRANK A & K BORG (1979) Heavy metals in tissues of the mute swan (Cygnus
olor). Acta Veterinaria Scandinavica 20: 447-465.
5.- BEYER N & D DAY ( 2004) Role of manganese oxides in the exposure of mute
swans (Cygnus olor) to Pb and other elements in the Chesapeake Bay, USA.
Environmental Pollution 129: 229-235.
6.- KALISINSKA E, W SALICKI, P MYSLEK, K M KAVETSKA, A JACKOWSKI (2004)
Using the Mallard biomonitor heavy metal contamination of wetlands in north-western
Poland. Science of the Environment 320: 145-161.
7.- BRUELEHR G & A PEYSTER (1999) Selenium and other metals in pelicans dying
at the Salton Sea. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology 63: 590-
597.
8.- KOZULIN A & T PAVLUSCHICK (1993) Content of heavy metals in tissues of
mallards Anas platyrhynchos wintering in polluted and unpolluted habitats. Acta
Ornithologica 28: 55-61.
9.- KOBAYASHI Y, A SHIMADA, T UMEMURA, T NAGAI (1992) An outbreak of
copper poisoning in mute swans (Cygnus olor). Journal of Veterinary Medical Science
54: 229-233.
10.- O´HALLORANN J & PF DUGAN (1988) Lead levels in mute swans in Cork. Irish
Birds 2:437-444.
11.- ELVESTAD K, O KARLOG, B CLAUSEN (1982) Heavy metals (copper,
cadmium, lead, mercury) in mute swans from Denmark. Nordisk Veterinaer Medicin.
34: 92-97
12.- CLAUSEN B & C WOLSTRUP (1978) Copper load in mute swans (Cygnus olor)
found in Denmark. Nordisk Veterinaer Medicin. 30: 260-266
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
17
13.- LAGLOIS C & R LANGIS (1995) Presence of airborne contaminants in the
wildlife of northern Quebec. The Science of the Total Environment 160 / 161: 391 –
392.
14.- FRANK R, H LUMSDEN, JF BARR, HE BRAUN (1983) Residues of
organochlorine insecticides, industrial chemicals, and mercury in eggs and in tissues
taken from healthy and emaciated common loons, Ontario, Canada, 1968-1980.
Archives of Contamination and Toxicology 12:641-654.
15.- DAOUST PY, G CONBOY, S MCBURNEY, N BURGESS (1998) Interactive
mortality factors in common loons from maritime Canada. Journal Wildlife Disease
34:524-531.
16.- STONE WB & JC OKONIEWSKI (2001) Necropsy findings and environmental
contaminants in common loons from New York. Journal Wildlife Disease 37:178-184.
17.- BEYER WN, M SPALDING, D MORRISON (1997) Mercury concentrations in
feathers of wading birds from Florida. Ambio 26:97-100.
18.- TAKEKAWA JY, S WAINWRIGHT-DE LA CRUZ, R HOTHEM, & J YEE (2002)
Relating body condition to inorganic contaminant concentrations of diving ducks
wintering in coastal California. Archives Environmental Contamination and Toxicology
42:60-70.
19.- SCHEUHAMMER AM, CM ATCHISON, A WONG & D EVER (1998) Mercury
exposure in breeding common loons (Gavia immer) in central Ontario, Canada
Toxicological & Environmental Chemistry 17:191-196.
20.- HERNANDEZ L M, B GOMARA, M FERNANDEZA, B JIMENEZ, M GONZALEZ,
U BAOS, F HIRALDO, M FERRER, V BENITO, M SUÑER, V DEVESA, O MUÑOZ, R
MONTORO (1999) Accumulation of heavy metals and as in wetland birds in the area
around Doñana National Park affected by the Aznalcollar toxic spil, The Science of
the Total Environment 242: 293-308.
21.- ERRY B, M MACNAIR, A. MEHARG, R. SHORE, I NEWTON (1999) Arsenic
residues in predatory birds from an area of Britain with naturally and
anthropogenically elevated arsenic levels, Environmental Pollution 106: 91-95.
22.- PAIN DJ (1996) Lead in waterfowl . In: BEYER WN, HEINZ GH, REDMONNORWOOD
AW. (Eds.), Environmental contaminants in wildlife. Lewis Pub. Boca
Raton, FL USA, 251-264.
23.- TOMPSON DR (1996) Mercury in birds and terrestrial mammals. In: BEYER WN,
HEINZ GH, REDMON-NORWOOD AW. (Eds.), Environmental contaminants in
wildlife. Lewis Pub. Boca Raton, FL USA, 341-356.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
18
24.- FURNES RW (1996) Cadmium in birds. In: BEYER WN, HEINZ GH, REDMONNORWOOD
AW. (Eds.), Environmental contaminants in wildlife. Lewis Pub. Boca
Raton, FL USA, 388-404.
25.- HEINZ GH (1996) Selenium in birds. In BEYER WN, HEINZ GH, REDMONNORWOOD
AW. (Eds.), Environmental contaminants in wildlife. Lewis Pub. Boca
Raton, FL USA, 447-478.
26.- HENDERSON BM & RW WINTERFIELD (1975) Acute copper toxicosis in the
Canada goose. Avian Diseases 19: 385-387.
27.- LEVENGOOD JM, GC SANDERSON, WL ANDERSON, GL FOLEY, LM
SKOWRON, PW BROWN, JW SEETS (1999) Acute toxicity of ingests zinc shot to
game-farm mallards. Illinois Natural History Survey Bulletin 36: 1-36
28.- LARISON JR, GE LIKENS, JW FITZPATRICK, JG CROCK (2000) Cadmium
toxicity among wildlife in the Colorado Rocky Mountains. Nature 406: 181-183.
29.- KLASING K (1998) Comparative avian nutrition. 1st Edition Cab. International
editors. Cambridge. UK. 350 pp
30.- CALNEK BW (1997) Enfermedades de las Aves. 10 Edición. Iowa State
University Press, Ames, Iowa USA. 779 pp.
31.- BEYER WN, JC FRANSON, LN LOCKE, RK STROUD, L SILEO (1998)
Retrospective study of the diagnostic criteria in a lead- poisoning survey of waterfowl.
Archives of Contamination and Toxicology 35: 506-512.
32.- GUITART R, J TO-FIGUERAS, R MATEO, A BERTOLERO, S CERRADELO, A
MARTINEZ-VILALTA (1994) Lead poisoning in waterfowl from the Ebro Delta, Spain:
calculations of lead exposure threshold for mallards. Archives of Contamination and
Toxicology 27: 289-293.
33.- E.P.A. (2001) Report of Chronic toxicity screening doses for wildlife of the lower
Ottawa River. E.P.A. Report.
34.- BERSINYI A, SG FEKETE, M SZILOYYI, E BERTE, L ZOLDAG, R GLAVITZ
(2004) Effects of nickel supply on the fattening performance and severed
brochemichal parameters of broiler chickens and rabbits. Acta Veterinaria Hungarica
52(2) 185-197.
35.- NAS (1977) Arsenic. National Academy of Sciences, Washington, DC.
36.- SILEO L, W BEYER, R MATEO (2004) Pancreatitis in wild zinc-poisoned
waterfowl. Avian Pathology 32 (6): 655 - /660
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
19
4.3. Compuestos organoclorados
Los organoclorados son compuestos orgánicos que presentan átomos de cloro
dentro de su composición y se caracterizan por ser sustancias que persisten en el
medio ambiente por un largo período de tiempo (POP, “Persistent Organic Pollutant”
por su sigla en ingles). Las doce sustancias químicas que se incluyen dentro de esta
denominación son las dioxinas, los furanos, los bifenilos policlorados (PCBs por su
sigla en ingles) y nueve pesticidas organoclorados (aldrín, clordano, eldrín, dieldrín,
heptacloro, hexaclorobenceno, mirex, toxafeno y DDT) (Spiro y Stigliani, 2000). Estos
compuestos son de gran importancia debido a sus efectos tóxicos sobre el
medioambiente y la vida silvestre (Kunisue et al., 2003). En aves, los efectos
negativos de estos compuestos incluyen alta mortalidad de embriones,
malformaciones en polluelos y una anormal conducta reproductiva entre otras (e.g.
Fossi et al., 1984; Kubiak et al., 1989; Barron et al., 1995).
Las dioxinas y furanos resultan como contaminantes en procesos industriales
de gran escala como por ejemplo combustión (incluyendo las incineraciones de
basura municipal y médica) y blanqueado de pulpa de papel.
White y Hoffman (1995), evaluaron los efectos de las dioxinas y furanos sobre
el “pato madera” (Aix sponsa) en el río Bayou Meto, Arkansas, USA. Estos autores
encontraron que los huevos ubicados cerca del punto de vertimiento de estas
sustancias registraron concentraciones 90 veces mayores que aquellos ubicados en
un punto control alejado desde esta fuente. La productividad de A. sponsa disminuyó
en los sitios de Bayou Meto comparada con el sitio control y el umbral donde la
concentración de este compuesto presentó evidente efecto en estas poblaciones fue
> 20 ppt. Elliot et al (1989), estudiando el efecto de contaminantes ambientales sobre
la gran garza azul (Ardea herodias) en British Columbia (Canada), encontraron que
concentraciones de 252 ppt de 2,3,7,8 TCDD (congenero de la dioxina) en los
huevos, afectaron la normal reproducción de esta especie.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
20
Lorenz y Neumeier (1972), registraron que concentraciones de PCB mayores
que 3000 - 5000 ng g-1 podrían tener efectos sobre el éxito reproductivo de las aves.
Similarmente, Larson et al (1996), encontraron que concentraciones de PCB desde
7300 a 8200 ng g-1 (peso húmedo) en huevos de cormorán estuvieron asociadas con
fallas en la eclosión de huevos y deformaciones en el pico de los polluelos.
Concentraciones de PCB de entre 8 - 25 g/g (peso húmedo) tuvieron efectos
significativos sobre el éxito en la eclosión de huevos de una variedad de especies de
aves (Hoffman et al., 1996). Similarmente Eisler (1986) sugirió que concentraciones
de PCB en huevos bajo los 16 g/g (peso fresco) no tendría impacto sobre estos
organismos. Hoffman et al. (1993), registraron que concentraciones de PCB de 4.7
ug por gramo de huevo del gaviotín común en la zona de “Great Lakes”
(Norteamérica) estuvieron asociadas con un 85% de éxito de eclosión en estas
poblaciones. Henny et al. (1984), registraron que una concentración de 8 g/g (peso
humedo) de DDE es el límite sobre el cual el éxito reproductivo declina en la garza
“Black-crowned Night-heron”. Blus (1996) determinó que el nivel de efecto adverso
observado más bajo (LOAEL por su sigla en ingles) para el DDE en huevos (en
relación a la dureza de la cáscara del huevo) del “White-faced Ibis fue de 0.1-2 g/g de
peso húmedo. Wiemeyer et al. (1984), reportaron que concentraciones de 5 ppm de
DDE estuvieron asociadas con una disminución del grosor de la concha de un 10%
en el “águila pelada” (Haliaeetus leucocephalus) y que en aquellas áreas de
anidamiento donde los huevos presentaron concentraciones de DDE menores que 3
ppm, el promedio de la producción durante un período de cinco años fue casi normal.
En los huevos del “águila de cola blanca” (Haliaeetus albicilla) concentraciones de
DDE de 5 ppm podrían estar asociadas con disminución en el grosor de la concha de
9%, así como a una reducción de aproximadamente 0.6 juveniles por nido ocupado,
un nivel considerado bajo el límite para mantener el equilibrio de la población (Coon,
1983).
En general, el análisis del efecto de los compuestos organoclorados sobre las
aves se centra en conocer como estos afectan el normal desarrollo de sus huevos.
Durante el desarrollo de este estudio no se pudieron realizar análisis de
organoclorados en huevos debido a ausencia de los mismos en el Santuario. Por otra
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
21
parte, no existen en la literatura mayores referencias a niveles de estos compuestos
en hígado o riñón, los tejidos aquí analizados.
4.4. Referencias para compuestos organoclorados
BARRON M, H GALBRAITH, D BELTAM (1995) Comparative reproductive and
developmental toxicology of PCBs in birds. Comparative Biochemestry and
Physiology 112 (1): 1-14.
BLUS L (1996) DDT, DDD and DDE in birds In: BEYER WN, HEINZ GH, REDMONNORWOOD
AW. (Eds.), Environmental Contaminants in Wildlife. Lewis Pub. Boca
Raton, FL USA, 251-264.
COON N (1983) Organochlorines in bald eagle eggs. Progress Reports from the
Patuxent Wildlife Research Center for the Year.
EISLER R (1986) Polychlorinated biphenyls hazard to fish, wildlife and invertebrates:
a synoptic review. US Fish Wildlife Service Biology Report 85-72.
ELLIOT J, R BUTLER, R NORSTRUM, P WHITEHEAD (1989) Environmental
contaminants and reproductive success of great blue herons (Ardea herodias) in
British Columbia, 1986-1989. Environmental Pollution 59: 91-114.
FOSSI C, S FOCARDI, C LEONZIO, A RENZONI (1984) Trace metals and
chlorinated hydrocarbons in bird’s eggs from the delta of Danube. Environmental
Conservation 11(4): 345-350.
HENNY C, L BLUS, A KRYNITSKY (1984) Current impact of DDE on black-crowned
night-herons in the intermountain west. Journal Wildlife Management 48: 1-13.
HOFFMAN D, G SMITH, B RATTNER (1993) Biomarkers of contaminant exposure in
common terns and black-crowned night herons in the Great Lakes. Envirnmental
Toxicology and Chemestry 12: 1095-1103.
HOFFMAN D, C RICE, T KUBIE (1996) PCBs and dioxins in birds. In: BEYER WN,
HEINZ GH, REDMON-NORWOOD AW. (Eds.), Environmental Contaminants in
Wildlife. Lewis Pub. Boca Raton, FL USA, 165-207.
KUBIAACK T, H HARRIS, L SMITH, T SCHWARTZ, D STALLING, J TRICK, L
SILEO, D DOCHERTY, T ERDMAN (1989) Microcontaminants and reproductive
impairment of the Forster’s tern on Green Bay, Lake Michigan, 1983. Archives of
Environmental Contamination and Toxicology 18: 706-727.
KUNISUE T, M WATANABE, A SUBRAMANIAN, A SETHURAMAN, A TITENKO, V
QUI, M PRUDENTE, S TANABE (2003) Accumulation features of persistent
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
22
organochlorines in resident and migratory birds from Asia. Environmental Pollution
125: 157-172.
LARSON J, W KARASOV, W SMITH, L SILEO, K STROMBORG, B HANBIDGE, J
GIESY, P JONES, D TILLITT, D VERBRUGGE (1996) Reproductive success,
developmental anomalies, and environmental contaminants in double-crested
cormorants (Phalacrocorax auritus). . Environmental Toxicology and Chemistry 15:
553-559.
LORENZ H & G NEUMEIER (1972) Polychlorierte Biphenyle ein: Bericht des BGA
und DBA. MMV-Verlag. Munchen, Germany.
PINTO M, R ANRRIQUE, R CARRILLO, L MONTES, M DE LA BARRA, R CRISTI
(1990) Residuos de plaguicidas organoclorados en alimentos para uso animal. STINIAB
Agro Sur 18 (2), 67-77.
SPIRO S & W STIGLIANI (2003) Química medioambiental. 2ª edición. Editorial
Pearson Pretice Hall. Madrid, España 504 pp.
WHITE D & D HOFFMAN (1995) Effects of polychlorinated dibenzo-p-dioxins and
dibenzofurans on nesting wood docks (Aixs sponsa) at Meto, Arkanzas.
Environmental Health Perspectives 703: 1 – 6.
WIEMEYER S, T LAMONT, C BUNCK, C SINDELAR, F GRAMLICH, J FRASER, M
BYRD (1984) Organochlorine pesticide, polychlorobiphenyl, and mercury residues in
bald eagle eggs 1969-79 and their relationships to shell thinning and reproduction.
Archives of Environmental Contamination and Toxicology 13: 529-549.
5. Estudio anatómico, histo-patológico, parasitológico, microbiológico y
toxicológico de cisnes de cuello negro recolectados en el Santuario y
humedales adyacentes a Valdivia
Durante el mes de noviembre del año en curso, se remitieron a los
Laboratorios del Instituto de Patología Animal de la Universidad Austral de Chile, 31
Cisnes de Cuello Negro provenientes de distintos sectores del Santuario de la
Naturaleza del río Cruces y humedales adyacentes a Valdivia, con la finalidad de
realizar exámenes para determinar posible(s) causa (s) de muerte. Los cisnes se
recibieron entre el 25 de octubre y 29 de noviembre del 2004, correspondientes a 17
hembras y 14 machos, de los cuales 26 eran adultos y 5 juveniles. De los cisnes
recibidos, 11 se encontraban muertos y 20 vivos. A las aves se les realizó examen
clínico y se efectuaron necropsias, obteniéndose muestras para diferentes tipos de
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
23
análisis. Como parte de la investigación, además se analizaron 2 cisnes de cuello
negro que estaban congelados en el Instituto de Zoología de la UACh (desde el año
2002), lo cual permitió realizar exámenes comparativos, en relación con la condición
corporal general, estado de nutrición, hallazgos histopatológicos y toxicológicos. En
la Tabla siguiente se indican los exámenes realizados a esos cisnes.
• Estudio macroscópico: realización
de necropsia.
Laboratorio de Patología Aviar
• Examen histopatológico. Laboratorio de Anatomía Patológica
• Examen parasitológico (estómago
muscular, intestino delgado e
intestino grueso).
Laboratorio de Parasitología
• Examen microbiológico
(bacteriología y virología).
Laboratorio de Patología Aviar
• Obtención de muestras de sangre (
suero )
Laboratorio Patología Clínica
Además, se registro la signología clínica de las aves vivas al momento de la
recepción. Cabe señalar que muestras de algunas aves que se encontraban en
estado de franca descomposición, no fueron utilizadas para análisis microbiológico.
Por otra parte, la técnica de necropsia permitió obtener muestras para análisis
toxicológico (riñón, hígado y contenido de estómago muscular).
5.1. Antedecentes generales
En la Tabla 6, se presenta la información de las características y procedencia
de las aves muestreadas:
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
24
Tabla 6. Cisnes examinados según procedencia, fecha de examen, sexo, edad y
condiciones en que fueron recibidos.
Nº PROCEDENCIA FECHA SEXO/EDAD CONDICIÓN OBSERVACIONES
1 Laguna Grob,Tralcao 11.11.04 Hembra adulta Muerto -
2 Río Calle Calle Villa Huidif 12.11.04 Macho adulto Vivo Debilidad, postración
3 Angachilla 25.11.04 Macho adulto Vivo Fractura expuesta ala derecha
4 Cayumapu 12.11.04 Hembra adulta Muerto Atropellado, fractura tarso derecho.
5 Santuario 25.10.04 Macho adulto Vivo Debilidad, signos neurológicos
6 Santuario 26.10.04 Hembra juvenil Muerto -
7 Angachilla 18.11.04 Hembra adulta Muerto -
8 Cau Cau 18.11.04 Hembra adulta Muerto -
9 Cayumapu 20.11.04 Hembra adulta Vivo Debilidad, postración
10 Laguna Grob,Tralcao 24.11.04 Macho juvenil Muerto Sin cuello ni cabeza
11 Punucapa 25.11.04 Hembra adulta Muerto -
12 San Martín 26.11.04 Hembra adulta Muerto -
13 Santa María 26.11.04 Hembra juvenil Vivo Debilidad, postración
14 Cayumapu 26.11.04 Macho juvenil Vivo Debilidad, postración
15 Cayumapu 26.11.04 Hembra adulta Vivo Debilidad, postración
16 Tambillo 26.11.04 Macho adulto Vivo Debilidad, postración
17 Río Pichoy 27.11.04 Hembra adulto Muerto -
18 Cayumapu 27.11.04 Hembra adulta Muerto -
19 Cayumapu 27.11.04 Hembra juvenil Vivo Debilidad, postración
20 Cayumapu 27.11.04 Macho adulto Vivo Debilidad, postración, alas de ángel
21 Cayumapu 27.11.04 Hembra adulta Vivo Debilidad, postración
22 San Ramón 27.11.04 Hembra adulta Vivo Debilidad, postración
23 San Ramón 27.11.04 Macho adulto Vivo Debilidad, postración
24 Santuario 28.11.04 Macho adulto Muerto --
25 San Antonio 29.11.04 Macho adulto Vivo
26 San Antonio 29.11.04 Macho adulto Vivo Alas de ángel
27 San Antonio 29.11.04 Macho adulto Vivo Alas de ángel
28 San Antonio 29.11.04 Hembra adulta Vivo
29 San Antonio 29.11.04 Macho adulto Vivo Alas de ángel
30 San Antonio 29.11.04 Hembra adulta Vivo Ala derecha amputada
31 San Antonio 29.11.04 Macho adulto Vivo Alas de ángel
La totalidad de las aves examinadas procedieron del Santuario y humedales
aledaños. De las 20 aves vivas, 12 presentaron franca debilidad y postración. La
mayoría de los cisnes presentó emaciación.
Otros hallazgos, lo constituyeron la presencia de traumatismos de diversa
índole y la condición denominada “Alas de ángel” (reportada en anseriformes y otras
especies aviares). Este cuadro se considera de etiología multifactorial, postulándose
en la actualidad principalmente un origen nutricional en relación con el período de
crecimiento del ave.
Los cisnes afectados cursan con una rotación lateral de la articulación carpometacarpiana,
que impide el vuelo.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
25
En la Tabla 7, se presenta la distribución de los cisnes examinados según
sexo, edad relativa y peso (kg).
Tabla 7. Distribución de cisnes según sexo, edad relativa y peso (kg).
Nº SEXO EDAD PESO
1 Hembra Adulta 4.7
2 Macho Adulto 3.5
3 Macho Adulto 3.8
4 Hembra Adulta 4.2
5 Macho Adulto 5.8
6 Hembra Juvenil 3,7
7 Hembra Adulta 3.8
8 Hembra Adulta 4.5
9 Hembra Adulta 4.6
10 Macho Juvenil 4.0
11 Hembra Adulta 4.9
12 Hembra Adulta 3.4
13 Hembra Juvenil 2.7
14 Macho Juvenil 3.0
15 Hembra Adulta 3.3
16 Macho Adulto 3.7
17 Hembra Adulta 3.9
18 Hembra Adulta 2.3
19 Hembra Juvenil 2.2
20 Macho Adulto 3.9
21 Hembra Adulta 3.0
22 Hembra Adulta 3.6
23 Macho Adulto 3.9
24 Macho Adulto 6.7
25 Macho Adulto 4.5
26 Macho Adulto 4.7
27 Macho Adulto 5.9
28 Hembra Adulta 4,3
29 Macho Adulto 5.9
30 Hembra Adulta 3.5
31 Macho Adulto 5.2
PROMEDIO 4,1
Llama la atención el bajo peso de la mayoría de las aves, el cual fluctuó entre
2.2 y 6.7 kg, con un promedio general de 4.1 kg en la población analizada.
En la Tabla 8 se muestra un análisis comparativo entre los cisnes del presente
estudio y los utilizados en el trabajo de Memoria de Título (Médico Veterinario) del Sr.
Luis Alvarado Aguilar, cuyo desarrollo tuvo lugar entre junio y septiembre del año
2003.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
26
Tabla 8. Comparación de pesos promedios en cisnes machos y hembras adultos
muestreados en el año 2003* (junio a septiembre) y el año 2004
(noviembre).
AÑO 2003 AÑO 2004 DIFERENCIA DE PESO
Machos
(n=14)
Hembras
(n=17)
Machos
(n=12)
Hembras
(n=14)
Machos Hembras PESO
MEDIO
(kg) 5.9 5.8 4.8 3.8 1,1
(-18.6%)
2,0
(-34.5%)
* Memoria de Título del Sr. Luis Alvarado Aguilar. Universidad Austral de Chile. 2004.
El análisis estadístico de los datos reveló diferencias significativas (p<0,05)
entre los pesos promedio de la totalidad de aves del año 2003 en relación con las del
presente estudio (2004). Además, se observaron diferencias estadísticamente
significativas (p<0,05) entre el peso promedio de hembras adultas (2003 y 2004) y
machos adultos (2003 y 2004).
5.2. Examen anatomopatológico
5.2.1.- Examen macroscópico
A continuación, se presentan los principales hallazgos macroscópicos en las
aves en estudio.
.
HALLAZGOS MACROSCÓPICOS NÚMERO DE CISNES / TOTAL PORCENTAJE
Emaciación 19/31 61.3%
Gastritis parasitaria 30/30 100%
Estómago sin alimento y con abundante arenilla 29/30 96.7 %
Hidropericardio 17/31 54.8%
Alas de ángel 5/31 16.1%
Traumatismos 3/31 9.7%
Los hallazgos de necropsia más significativos lo constituyeron cuadros de
gastritis parasitaria (100%), emaciación (61.3%) e hidropericardio (54.8%). Por otra
parte, llamó la atención que en 29 estómagos no se encontrara alimento, sino que
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
27
sólo abundante arenilla. El detalle de la totalidad de las lesiones macroscópicas se
presenta en Anexos.
5.2.2. Examen microscópico
El examen microscópico consideró los siguientes órganos: hígado, riñón,
bazo, encéfalo, estómago glandular y muscular, intestino (duodeno, íleon y ciegos),
páncreas, corazón, pulmón.
Para el examen histopatológico, las muestras obtenidas de los diferentes
tejidos, previamente fijados en formalina tamponada al 10%, fueron laminadas y
procesadas en autotécnico para ser deshidratadas e impregnadas en parafina.
Finalmente, fueron incluidas en parafina sólida, cortadas mediante micrótomo a 5-6
µm de grosor y teñidas con Hematoxilina-Eosina, para ser analizadas por
observación microscópica. Por otra parte, se realizaron tinciones especiales en
algunas muestras: Perl (para identificar Hierro en los tejidos) y Ácido Rubeánico
(para identificar Cobre en tejidos).
A continuación, se presentan los resultados correspondientes a las principales
lesiones microscópicas observadas en los distintos órganos estudiados.
ÓRGANO TIPO DE LESIÓN N ° AFECTADOS /
TOTAL ANALIZADO
%
HÍGADO Infiltrado inflamatorio 20/31 64.5
Acumulación de macrófagos con hemosiderina 18/31 58.0
Presencia de pigmentos 31/31 100.0
Anisocitosis
26/31
83.9
RIÑÓN Tubulonefrosis 24/30 80.0
Presencia de pigmentos
16/30
53.0
CEREBRO Proliferación de células gliales 20/24 83.3
En relación con las lesiones hepáticas el hallazgo más significativo lo
constituyó la presencia de pigmentos en los hepatocitos (100%).
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
28
Las lesiones renales se relacionaron principalmente con trastornos
degenerativos, cabe destacar que el 53% de los riñones presentó pigmentos a nivel
de los epitelios tubulares. El cerebro, evidenció proliferación de células gliales,
hallazgo presente en el 83.3% de los cerebros examinados.
En la Tabla 9, se presentan los grados de severidad de las lesiones en los
órganos examinados.
Tabla 9. :Grados de lesión microscópica en hígado, riñón y cerebro.
ÓRGANO TIPO DE LESIÓN GRADO DE LESION
Leve Moderado Marcado
HÍGADO Infiltrado inflamatorio 20 0 0
Acumulación de macrófagos con hemosiderina 5 10 3
Presencia de pigmentos
4
16
11
RIÑÓN Tubulonefrosis 15 8 1
Presencia de pigmentos
12
3
1
CEREBRO Proliferación de células gliales 11 7 2
De la presente Tabla, llama la atención la gran cantidad de pigmento en las
células hepáticas. De acuerdo a la clasificación realizada dicho deposito, fue de
grado moderado a marcado, presentándose en un alto numero de las muestras
examinadas.
Del análisis de la Tabla 10, llama la atención que el 100% de los hígados y el
88,5% de los riñones analizados presentaron positividad a la tinción de Perl,
demostrando la presencia de hierro en dichos órganos. Por otra parte, cabe señalar
que la tinción de Ácido Rubeánico, permitió descartar la presencia de cobre. El
cerebro dio negatividad a la presencia de hierro y cobre, con las tinciones utilizadas.
Cabe señalar que la intensidad de la tinción de Perl en los hígados
examinados fue muy marcada, siendo muy evidente su visualización al microscopio.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
29
Tabla 10. Resultados de la aplicación de tinciones especiales para determinar hierro
y cobre.
TINCIONES ESPECIALES
Perl (Fe) Ácido Rubeánico (Cu) ÓRGANO Muestras + /
Total analizadas % Muestras + /
Total analizadas %
HÍGADO 27/27 100 0/10 0
RIÑÓN 23/26 88.5 0/07 0
CEREBRO 0/15 0 - -
* 1 muestra sospechosa
Los resultados obtenidos mediante las técnicas tintoriales señaladas de los
cisnes en estudio, se compararon con muestras controles correspondientes a 2
cisnes congelados (2002), además con muestras de hígados y riñones de 3
ejemplares remitidos al laboratorio de Anatomía Patológica en 1995 (1) y 1996 (2),
que presentaban Alas de Ángel. Los resultados de los exámenes realizados en
dichas muestras en el marco del presente estudio se muestran en la Tabla 11.
Tabla 11. Determinación de hierro y cobre en muestras hepáticas y renales de
cisnes, remitidas en años anteriores.
AÑO
PROCEDENCIA
N° TINCIONES ESPECIALES EN HÍGADO Y
RIÑÓN
Hígado Riñón
T. Perl T. Ac. Rub. T. Perl T. Ac. Rub.
1995 1 - NR - NR
1 - NR - NR 1996
2
+
NR
-
NR
1 + - +* - 2002
(congelados) 2 - - +* -
* Leve positividad; NR: No realizado.
5.3. Estudios parasitológicos
Se realizó exámen parasitológicos en la totalidad de los cisnes recibidos,
examinándose estómago muscular, intestino delgado y grueso.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
30
De los 31 cisnes examinados, el 100% presentó algún tipo de parasitosis. A
continuación, se muestra el número y porcentaje de afección parasitaria en los
distintos segmentos del tracto digestivo (Tabla 12).
Tabla 12. Número y porcentaje de segmentos del tracto digestivo con presencia de
parasitos.
N° AFECTADOS %
ESTÓMAGO
30/31 96.8
INTESTINO DELGADO
26/31
83.9
INTESTINO GRUESO
30/31
96.8
El número de Cisnes infectados con Platelmintos y Nematelmintos y su
porcentaje, se presenta a continuación en las Tablas 13 y 14.
Tabla 13. Número y porcentajes total de cisnes parasitados con platelmintos y
nematelmintos.
PHYLUM Nº DE CISNES
INFECTADOS %
Platelmintos 30/31 96.8
Nematelmintos 30/31 96.8
Tabla 14. Número y porcentaje de segmentos gastrointestinales infectados con
platelmintos y nematelmintos.
Phylum Estómago
muscular % Intestino
Delgado % Intestino
Grueso %
Platelmintos 0 0 18 58.1 28 90.3
Nematelmintos 30 96.8 15 48.4 28 90.3
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
31
Del Phylum Nematelmintos se identificaron las siguientes especies:
• Epomidiostomum skrajabini,
• Capillaria sp.
Del Phylum Platelmintos se identificaron las siguientes especies:
• Fimbriaria fasciolaris (Cestodos),
• Echinostoma revolutum; Catatropis verrucosa (Trematodos).
El número de Cisnes infectados con las diversas especies de parásitos y su
porcentaje, se presentan en la Tabla 15.
Tabla 15. Especies parasitas identificadas en cisnes.
Especie Nº de Cisnes infectados %
Epomidiostomum skrajabini 30 96.8
Capillaria sp. 29 93.5
Echinostoma revolutum 23 74.2
Catatropis verrucosa. 19 61.3
Fimbriaria fasciolaris 14 45.2
Llama la atención el porcentaje de aves infectadas con las especies
Epomidiostomum skrajabini (96,8%) y Capillaria sp (93,5%).
Un alto porcentaje de las aves presentó una importante carga de parásitos en
el sistema digestivo. A este respecto, cabe hacer notar que la mayor carga
parasitaria encontrada en uno de los cisnes, fue de 286 especimenes y la menor fue
de 5 especimenes.
Al comparar estos resultados con los obtenidos en esta misma especie, en la
década anterior en el laboratorio de Parasitología Veterinaria de la UACh, se
concluye que:
• Actualmente el número de especies parásitas en los cisnes es mayor.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
32
• El número de parásitos en cada cisne también es mayor.
• Amidostomum anseris, especie de nemátodo comúnmente identificada en
estómago de cisne no se observó en la presente investigación, siendo
reemplazada por nemátodos del género Epomidiostomum, parásito de alta
patogenicidad dado sus caracteres morfológicos (largo aproximado de 2 cm y
aparato bucal con poderosa corona de ganchos, que le permite adherirse
firmemente al revestimiento córneo del estómago muscular).
•
Las especies parásitas identificadas son de importancia patológica. Es así como
las capillariasis producidas por especies del género Capillaria (nemátodos) y las
cestodiasis provocadas por especies del género Fimbriaria (céstodos), son
responsables de importantes cuadros clínicos. Las aves afectadas pueden mostrar
desnutrición, emaciación, anemia intensa, enteritis hemorrágica, diarrea y muerte.
Cabe señalar que ambos grupos de parásitos están relacionados con signos
nerviosos.
Estos parásitos no actúan directamente sobre el sistema nervioso central, sino
que son responsables de irritaciones en las terminaciones nerviosas de la mucosa
intestinal y determinan alteraciones comparables a cuadros epileptiformes. Los
parásitos de mayor acción irritante, son aquellos que desencadenan más
frecuentemente alteraciones nerviosas. En todos los casos, estos síndromes se
presentan en aves jóvenes y en individuos en estado de carencia vitamínica
(Complejo vitamínico B) , o mineral (Calcio). En la mayoría de los casos el síndrome
gastroentérico se exterioriza por modificación del apetito (muy disminuido), y de la
sed (muy aumentada). El intestino muestra exudado catarral y en algunas
oportunidades cierto grado de engrosamiento. En aquellos intestinos delgados de
cisnes examinados que albergaban céstodos, la mucosa se presentaba hemorrágica.
En lo que respecta a las especies de tremátodos identificadas, la literatura
describe que son capaces de originar mortalidad en aves. Esta acción patógena se
acentúa en la especie Echinostoma revolutum, ya que daña traumáticamente la
mucosa intestinal mediante sus ventosas, ganchos periorales y espinas de la
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
33
cubierta tegumentaria que posee, así como por su alimentación a expensas del
revestimiento epitelial y de la sangre. Se ha observado que con baja cantidad de
especimenes se presenta un leve denudamiento epitelial, además de zonas
necróticas y petequias o equimosis (curso subclínico). En las manifestaciones
patentes (curso clínico), se produce supresión del apetito, polidipsia, trastornos
digestivos graves, heces acuosas, mucosas y sanguinolentas, con adelgazamiento
de las aves e incluso dificultad de vuelo, sobre todo en los ejemplares jóvenes.
En lo que respecta a los parásitos del etómago mscular, estos son
responsables de pérdida del apetito, debilidad y emaciación. El revestimiento interno
del órgano se presenta necrótico, de color pardo a negro, hemorrágico, y en
infecciones altas, se encuentran alteraciones proliferativas.
En los estómagos examinados, el estrato córneo (o revestimiento interno) que
normalmente es duro, se presentaba reblandecido y desprendido en algunas áreas,
observándose de color negro.
Finalmente, cabe señalar que todas estas lesiones producidas por los
parásitos pueden ser invadidas por flora bacteriana y/o viral, lo que acentúa la
gravedad del cuadro clínico.
Referencias
AAAP. 1998. A laboratory manual for the isolation and identification of avian
pathogens. 4th Edition. Rose Printing, Tallahassee. Florida, USA.
BAILEY, T.A., E.J. FLACH. 2003. Disease and mortality among great bustards (Otis
tarda) at Whipsnade Wild Animal Park, 1989 to1999. Vet. Rec. 153: 397-400.
BORCHERT, A. 1964. Parasitologia Veterinaria. 3ª edición. Editorial Acribia.
Zaragoza. España.
CALNEK, B. W.1997. Enfermedades de las Aves. 2ª edición. Editorial Manual
Moderno. Madrid. España.
CORDERO DEL CAMPILLO, M. 1999. Parasitología Veterinaria. McGraw-Hill
Iberoamericana. Madrid. España.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
34
CORK, S.C., M.R. ALLEY, P.H.G. STOCKDALE. 1995. A quantitative assessment of
haemosiderosis in wild and captative birds using image analysis. Avian Pathology
24: 239-254.
CORK, S.C. 2000. Iron storage diseases in birds. Avian Pathology 29: 7-12.
DAVIS, J., R. ANDERSON. 1977. Enfermedades infecciosas y parasitarias de las
aves silvestres. Editorial Acribia. Zaragoza. España.
DUNN, A. 1978. Veterinary Helminthology. 2nd edition. W. Heinemann, Medical Books
Ltd., London. England.
GOSSELIN, S.J., L.W. KRAMER. 1983. Pathophysiology of excessive iron storage in
mynah birds. JAVMA 183: 1238-1240.
HENDRIX, C. M. 1999. Diagnóstico Parasitológico Veterinario. 2a edición. Harcourt
Brace. Madrid. España.
METE, A, G.M .DORRESTEIN, J.J.M. MARX, A.G. LEMMENS, A.C. BEYNEN. 2001.
A comparative study of iron retention in mynah, doves and rats. Avian Pathology
30: 479-486.
METE, A., H.G. HENDRIKS, P.H.M. KLAREN, G.M. DORRESTEIN, J.E. VAN DIJK,
J.J.M. MARX. 2003. Iron metabolism in mynah birds (Gracula religiosa) resembles
human hereditary haemochromatosis. Avian Pathology 32: 625-632.
NORRDIN, R.W., K.J. HOOPES, D. O'TOOLE. 2004. Skeletal Changes in
Hemochromatosis of Salers Cattle. Vet. Pathol. 41: 612-623.
O'TOOLE, D. E.J. KELLY, M.M. MCALLISTER, A.W. LAYTON, R.W. NORRDIN,
W.C. RUSSELL, K. SAEB-PARSY, A.P. WALKER. 2001. Hepatic Failure and
Hemochromatosis of Salers and Salers-cross Cattle. Vet. Pathol. 38: 372-389.
PEARSON, E.G., O.R. HEDSTROM, R.H. POPPENGA. 1994. Hepatic cirrhosis and
hemochromatosis in three horses. JAVMA 204: 1053-1056.
SAIF, Y.M. 2003. Diseases of poultry. 11th Edition. Iowa State Press. USA.
SOULSBY, E. J. L. 1987. Parasitología y enfermedades parasitarias de los animales
domésticos. 7a edición. Nueva Editorial interamericana. Ciudad de México.
México.
SPALDING, M.G., G.V. KOLLIAS, M.B. CALDERWOOD MAYS, C.D. PAGE, M.G.
BROWN. 1986. Hepatic encephalopathy associated with hemochromatosis in a
toco toucan. JAVMA 189: 1122-1123.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
35
SPRAGUE, W.S., T.B. HACKETT, J.S. JOHNSON, C.J. SWARDSON-OLVER. 2003.
Hemochromatosis Secondary to Repeated Blood Transfusions in a Dog. Vet.
Pathol. 40: 334-337.
WARD, R.J., T.C. IANCU, G.M. HENDERSON, J.R. KIRKWOOD, T.J. PETERS.
1988. Hepatic iron overload in birds: Analytical and morphological studies. Avian
Pathology 17: 451-464.
5.4. Estudios microbiológicos
5.4.1. Examenes bacteriológicos
Para el estudio bacteriológico, se tomaron muestras de hígado, corazón y
fluido pericárdico. Las muestras se procesaron en distintos medios de cultivo a fin de
determinar la presencia de bacterias patógenas para las aves (Pasteurella sp.,
Salmonella sp.). Los resultados permitieron descartar la presencia de bacterias
patógenas en las muestras analizadas.
5.4.2. Examenes virológicos
Para aislamiento viral se utilizaron muestras de cerebro, corazón, hígado,
riñón y pulmón. Las muestras de tejido cerebral se agruparon en pooles, formados
cada uno de ellos con muestras de 3 individuos, procediéndose a su homogenización
para la obtención de una suspensión que fue inoculada en huevos embrionados SPF
por 3 vías (Saco Alantoídeo, Saco Vitelino y Membrana Corioalantoídea). De igual
modo, se procedió a realizar pooles con homogenizado de los restantes tejidos
(corazón, hígado, riñón y pulmón), en grupos de 3 Cisnes, inoculándose en huevos
embrionados SPF por las vías anteriormente mencionadas.
Cabe señalar que los períodos de observación son variables dependiendo de
la vía de inoculación utilizada, y se extienden por un mínimo de 6 días a un máximo
de 12 días por cada pasaje. De igual modo, es necesario destacar que dependiendo
del tipo de virus a pesquisar, se hace necesario realizar un número de pasajes
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
36
variable para considerar una muestra como negativa (2 a 10, dependiendo del
agente).
El número de pasajes realizados a la fecha se presentan en la Tabla.16.
Tabla 16. Pasajes realizados a la fecha en huevos embrionados spf, de acuerdo a la
vía de inoculación.
VÍA DE INOCULACIÓN N° PASAJES
Saco Alantoídeo 2
Membrana Corioalantoídea 2
Saco Vitelino 3
A la fecha, no se ha pesquisado mortalidad embrionaria, como tampoco
manifestaciones de infecciosidad viral en los embriones, sin embargo, aún no es
posible descartar completamente la presencia de agentes virales.
6. Bioquímica clínica
Muestras de suero provenientes de 16 cisnes vivos fueron remitidas al
Laboratorio de Patología Clínica Veterinaria del Instituto de Ciencias Clínicas
Veterinarias de la UACh, a fin de determinar la actividad enzimática de Aspartato
Amino Transferasa (AST), Alanin Amino Transferasa (ALT), Fosfatasa Alcalina (SAP)
y Creatinquinasa (CK), para lo cual, se procedió a colectar 5 ml de sangre de cada
animal, obteniéndose el suero. Los resultados de los análisis se presentan en la
Tabla 17.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
37
Tabla 17. Actividad de ast, alt, sap, ggt y ck en muestras de suero de 16 cisnes.
ACTIVIDAD ENZIMÁTICA CISNE
N° AST (U/l)
VR 0-116
ALT (U7l)
VR 11-75
SAP (U/l)
VR 180-930
GGT (U/l)
VR 0-4
CK (U/l)
VR 0-444
1 91 25 - 5 47
2 167 65 37 108 1061
13 77 44 354 6 1601
14 105 78 1452 10 2197
15 73 45 163 - 1321
16 73 14 230 16 1927
19 67 46 1011 13 1461
20 155 51 16 - 3894
21 32 41 564 3 817
23 82 128 66 - 10205
25 46 47 410 3 872
26 46 68 274 3 1074
28 48 29 91 3 1130
29 84 69 164 3 1193
30 91 40 79 29 1271
31 59 44 139 5 1404
En relación con los resultados de bioquímica clínica, se observa un aumento
significativo de la actividad de Creatinquinasa (CK) en 15 de los 16 sueros
analizados (93,75%). Por otra parte, la Gamma Glutamil Transpeptidasa presentó un
incremento de la actividad en 8 de las 16 muestras analizadas (50%).
COMENTARIO FINALES
En relación con la totalidad de los estudios realizados, los hallazgos clínicos
en la mayoría de los cisnes se relacionaron con bajo peso corporal, lo cual fue
refrendado por el examen anatomopatológico, en que se observó marcada
emaciación con ausencia de tejido adiposo.
Las lesiones microscópicas más significativas en los órganos examinados
revelaron masiva acumulación de hierro en hígado y en menor medida en riñones.
En estudios reportados en aves silvestres se postula que en algunas especies, las
células epiteliales intestinales tienen la capacidad de absorber grandes cantidades
de hierro, debido a bajas concentraciones de este metal en el alimento de consumo
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
38
habitual. Al respecto, al existir un aumento de hierro libre en el hábitat natural, el
intestino no sería capaz de regular su absorción, lo cual se traduciría en un
incremento, dando origen a la condición denominada hemocromatosis. Este cuadro
descrito en diferentes especies animales, incluidas las aves, se caracteriza por la
acumulación de hierro en órganos parenquimatosos, especialmente hígado.
Por otra parte, en cerebro se observó proliferación de células gliales y necrosis
neuronal. A la luz de los resultados obtenidos en los distintos exámenes efectuados,
no es posible explicar claramente dichas lesiones, sin embargo, la ausencia de
reacción inflamatoria en los cerebros analizados, permite descartar la acción directa
de agentes infecciosos, pudiendo tener su origen en cuadros tóxicos, desbalance
nutricional, cuadros parasitarios e hipoxia entre otras causas.
El examen de bioquímica clínica realizado en sueros provenientes de 16
cisnes vivos, reveló un incremento significativo de la actividad de las enzimas
Creatinquinasa (CK) y Gamma Glutamil Transpeptidasa (GGT), las cuales podrían
estar relacionadas con daño muscular y proliferación de conductos biliares
respectivamente. Al respecto, se debe indicar que las muestras analizadas
provinieron de aves capturadas, siendo posible que las condiciones de captura y
transporte hayan sido las responsables del incremento de CK en los sueros
examinados. En relación con GGT, cabe señalar que uno de los hallazgos
histopatológicos hepáticos, se relacionó con proliferación de conductos biliares y
colangiohepatitis leve, lo cual explicaría los resultados obtenidos. La actividad
promedio de Aspartato Aminotransferasa (AST) observada, indica el mantenimiento
de la integridad hepatocelular en las aves muestreadas.
El examen parasitológico reveló que un alto porcentaje de los cisnes presentó
elevada carga parasitaria, con diferentes especies infectantes, destacándose el
reemplazo del nemátodo Amidostomum anseris, observado en años anteriores, por
nemátodos del género Epomidiostomum, altamente patógeno. Al respecto, se reporta
que severos cuadros de gastroenteritis parasitaria alteran la absorción de nutrientes.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
39
El examen bacteriológico permitió descartar la presencia de Salmonella sp. y
Pasteurella sp. en las aves en estudio. En relación con el examen virológico, a la
fecha los resultados de las inoculaciones en los sustratos biológicos, no muestran
efectos atribuibles a agentes de tipo viral.
BIBLIOGRAFÍA
AAAP. 1998. A laboratory manual for the isolation and identification of avian
pathogens. 4th Edition. Rose Printing, Tallahassee. Florida, USA.
BAILEY, T.A., E.J. FLACH. 2003. Disease and mortality among great bustards (Otis
tarda) at Whipsnade Wild Animal Park, 1989 to1999. Vet. Rec. 153: 397-400.
BORCHERT, A. 1964. Parasitologia Veterinaria. 3ª edición. Editorial Acribia.
Zaragoza. España.
CALNEK, B. W.1997. Enfermedades de las Aves. 2ª edición. Editorial Manual
Moderno. Madrid. España.
CORDERO DEL CAMPILLO, M. 1999. Parasitología Veterinaria. McGraw-Hill
Iberoamericana. Madrid. España.
CORK, S.C., M.R. ALLEY, P.H.G. STOCKDALE. 1995. A quantitative assessment of
haemosiderosis in wild and captative birds using image analysis. Avian Pathology
24: 239-254.
CORK, S.C. 2000. Iron storage diseases in birds. Avian Pathology 29: 7-12.
DAVIS, J., R. ANDERSON. 1977. Enfermedades infecciosas y parasitarias de las
aves silvestres. Editorial Acribia. Zaragoza. España.
DUNN, A. 1978. Veterinary Helminthology. 2nd edition. W. Heinemann, Medical Books
Ltd., London. England.
GOSSELIN, S.J., L.W. KRAMER. 1983. Pathophysiology of excessive iron storage in
mynah birds. JAVMA 183: 1238-1240.
HENDRIX, C. M. 1999. Diagnóstico Parasitológico Veterinario. 2a edición. Harcourt
Brace. Madrid. España.
METE, A, G.M .DORRESTEIN, J.J.M. MARX, A.G. LEMMENS, A.C. BEYNEN. 2001.
A comparative study of iron retention in mynah, doves and rats. Avian Pathology
30: 479-486.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
40
METE, A., H.G. HENDRIKS, P.H.M. KLAREN, G.M. DORRESTEIN, J.E. VAN DIJK,
J.J.M. MARX. 2003. Iron metabolism in mynah birds (Gracula religiosa) resembles
human hereditary haemochromatosis. Avian Pathology 32: 625-632.
NORRDIN, R.W., K.J. HOOPES, D. O'TOOLE. 2004. Skeletal Changes in
Hemochromatosis of Salers Cattle. Vet. Pathol. 41: 612-623.
O'TOOLE, D. E.J. KELLY, M.M. MCALLISTER, A.W. LAYTON, R.W. NORRDIN,
W.C. RUSSELL, K. SAEB-PARSY, A.P. WALKER. 2001. Hepatic Failure and
Hemochromatosis of Salers and Salers-cross Cattle. Vet. Pathol. 38: 372-389.
PEARSON, E.G., O.R. HEDSTROM, R.H. POPPENGA. 1994. Hepatic cirrhosis and
hemochromatosis in three horses. JAVMA 204: 1053-1056.
SAIF, Y.M. 2003. Diseases of poultry. 11th Edition. Iowa State Press. USA.
SOULSBY, E. J. L. 1987. Parasitología y enfermedades parasitarias de los animales
domésticos. 7a edición. Nueva Editorial interamericana. Ciudad de México.
México.
SPALDING, M.G., G.V. KOLLIAS, M.B. CALDERWOOD MAYS, C.D. PAGE, M.G.
BROWN. 1986. Hepatic encephalopathy associated with hemochromatosis in a
toco toucan. JAVMA 189: 1122-1123.
SPRAGUE, W.S., T.B. HACKETT, J.S. JOHNSON, C.J. SWARDSON-OLVER. 2003.
Hemochromatosis Secondary to Repeated Blood Transfusions in a Dog. Vet.
Pathol. 40: 334-337.
WARD, R.J., T.C. IANCU, G.M. HENDERSON, J.R. KIRKWOOD, T.J. PETERS.
1988. Hepatic iron overload in birds: Analytical and morphological studies. Avian
Pathology 17: 451-464.
7. Estudios toxicológicos
7.1. Metales pesados
Las concentraciones de metales pesados en los hígados y riñones de los
cisnes estudiados se presentan en las Tablas 18 y 19. Estas tablas además incluyen
las concentraciones de metales pesados en 2 cisnes recolectados en el Santuario en
el año 2002, los que permanecieron congelados y han sido considerados como
individuos control.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
41
En general, de los 10 metales pesados analizados, solo 6 de ellos fueron
detectados con mayor frecuencia en los individuos estudiados. Estos metales fueron
el Hierro, Cobre, Mercurio, Manganeso, Cadmio y Zinc. El resto de ellos, i.e.
Arsénico, Cromo, Niquel y Plomo, sólo fueron detectados de manera esporádica.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
42
Tabla 18.Concentración de metales pesados en hígados de cisnes. Todos los valores
están expresados en mg / g de peso seco. Se entregan además las
concentraciones de metales en hígados de cisnes recolectados en 2002
(cisnes control)
N° Cisne Arsénico Cadmio Cromo Cobre Hierro Manganeso Mercurio Níquel Plomo Cinc
Cisne 1
Cisne 2
Cisne 3
Cisne 4
Cisne 5
Cisne 6
Cisne 7
Cisne 8
Cisne 9
Cisne 10
Cisne 11
Cisne 12
Cisne 13
Cisne 14
Cisne 15
Cisne 16
Cisne 17
Cisne 18
Cisne 19
Cisne 20
Cisne 21
Cisne 22
Cisne 23
Cisne 24
Cisne 25
Cisne 26
Cisne 27
Cisne 28
Cisne 29
Cisne 30
Cisne 31
----
< 0.02
----
----
< 0.04
< 0.04
0.16
0.07
----
0.20
----
----
----
----
----
----
----
----
0.15
----
----
----
----
< 0.04
----
----
----
----
----
----
0.06
18.40
0.07
7.58
0.40
1.01
4.88
0.95
1.51
0.45
2.12
0.73
2.70
0.98
0.39
2.07
1.14
1.19
3.46
1.06
2.30
4.14
1.23
2.64
1.52
1.20
1.20
1.27
3.44
< 0.18
0.63
4.96
2.71
< 1.50
< 1.50
< 1.50
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
3.50
2.30
2.60
2.50
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
527.00
8.70
11.00
6.50
90.90
104.00
36.20
93.50
33.40
210.30
56.80
26.90
41.20
54.70
128.30
414.00
71.20
212.10
37.00
120.40
64.80
57.20
78.50
165.60
152.00
144.00
149.20
103.10
141.50
65.2.00
84.2.00
----
----
----
----
5770.00
9435.00
3510.00
8578.00
13662.00
2325.00
15426.00
16092.00
19469.00
20363.00
34257.00
20857.00
8573.00
31830.00
5814.00
29284.00
11222.00
18832.00
18661.00
20299.00
8084.00
17248.00
20186.00
6621.00
15390.00
15707.00
34616.00
----
----
----
----
9.80
6.70
5.80
6.90
7.00
11.00
8.21
9.91
16.40
10.40
13.50
13.30
13.10
14.50
10.30
21.90
9.85
8.24
12.00
18.90
25.40
26.90
23.90
11.20
19.00
13.10
6.65
----
< 0.01
----
----
0.19
0.24
1.07
0.09
0.08
0.22
0.24
------
0.05
0.09
0.11
0.60
0.25
0.25
0.11
0.21
0.08
< 0.04
0.04
0.43
0.20
0.22
0.26
0.09
0.05
0.20
0.39
< 2.40
< 1.50
<1.50
< 1.50
< 5.00
< 5.00
< 5.00
< 5.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 5.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 5.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 1.40
< 0.20
< 0.20
< 0.20
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 0.90
< 0.90
< 0.90
< 0.90
< 0.90
< 0.90
< 0.90
< 0.90
< 0.90
< 0.90
< 2.00
< 0.90
< 0.90
< 0.90
0.90
< 0.09
< 0.90
< 0.90
< 0.90
< 2.00
< 0.90
< 0.90
< 0.90
----
11.00
38.30
17.20
123.80
169.00
193.00
113.60
62.30
197.90
75.30
83.30
103.40
95.50
128.50
151.80
149.70
522.50
136.70
124.80
142.00
101.40
146.80
123.60
137.80
127.70
156.20
166.80
101.50
85.20
429.00
Control 1
Control 2
0.09
< 0.04
1.16
0.6
< 1.3
< 1.3
64.1
52.5
3791
2150
7.5
9.2
0.12
0.14
< 5
< 5
< 2
< 2
126
96
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
43
Tabla 19. .Concentración de metales pesados en riñones de cisnes. Todos los
valores están expresados en mg / g de peso seco. Se entregan además las
concentraciones de metales en hígados de cisnes recolectados en 2002
(cisnes control)
N° Cisne Arsénico Cadmio Cromo Cobre Hierro Manganeso Mercurio Níquel Plomo Cinc
Cisne 1
Cisne 2
Cisne 3
Cisne 4
Cisne 5
Cisne 6
Cisne 7
Cisne 8
Cisne 9
Cisne 10
Cisne 11
Cisne 12
Cisne 13
Cisne 14
Cisne 15
Cisne 16
Cisne 17
Cisne 18
Cisne 19
Cisne 20
Cisne 21
Cisne 22
Cisne 23
Cisne 24
Cisne 25
Cisne 26
Cisne 27
Cisne 28
Cisne 29
Cisne 30
Cisne 31
----
----
----
< 0.02
< 0.04
0.12
0.07
0.07
----
< 0.04
----
< 0.04
0.20
----
0.08
< 0.04
< 0.04
0.17
0.17
< 0.04
< 0.04
< 0.04
0.06
0.017
0.11
< 0.04
< 0.04
< 0.04
< 0.04
< 0.04
< 0.04
5.34
3.78
3.78
0.13
2.07
7.34
2.64
5.92
16.82
4.46
23.37
28.20
5.53
2.65
34.23
15.50
8.27
20.78
1.58
29.80
2.64
18.10
5.69
13.74
7.01
5.29
4.51
14.20
6.18
26.30
23.71
4.27
< 1.50
< 1.50
< 1.50
< 1.30
< 1.30
1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
2.40
3.08
< 1.30
2.40
< 1.30
1.90
< 1.30
< 1.30
< 1.30
5.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
5.20
2.40
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
< 1.30
15.40
12.00
4.50
25.10
28.14
9.03
40.00
21.30
11.90
28.20
12.50
31.80
17.20
11.70
12.40
17.20
42.20
39.20
12.36
11.70
40.00
23.10
27.90
10.20
14.50
12.80
9.10
12.00
29.80
16.80
24.70
----
----
----
----
842.00
993.00
846.00
1139.00
1584.00
730.00
1505.00
1356.00
1242.00
1081.00
2946.00
1797.00
1052.00
1746.00
769.00
1895.00
846.00
2391.00
584.00
1095.00
979.00
1032.00
575.00
766.00
1164.00
706.00
1627.00
----
----
----
----
11.80
5.90
6.70
6.20
9.22
6.90
9.07
5.80
9.50
11.20
8.56
9.90
8.00
6.10
9.52
13.40
6.70
6.00
6.40
15.70
15.50
18.90
8.80
12.90
14.20
11.30
6.50
----
----
----
<0.01
0.09
0.12
0.89
0.17
0.06
0.16
0.20
0.17
0.07
0.05
0.16
0.05
0.20
0.19
0.11
0.09
0.07
0.08
< 0.04
0.12
0.24
0.14
0.12
0.11
0.10
0.14
0.33
< 3.00
< 1.50
< 1.50
< 1.50
< 5.00
< 5.00
< 5.00
< 5.00
< 2.00
< 5.00
< 2.00
< 5.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 5.00
< 5.00
< 2.00
< 2.00
2.80
< 5.00
< 5.00
< 5.00
< 2.00
< 5.00
< 5.00
< 5.00
< 5.00
< 5.00
< 5.00
< 2.00
<3.00
< 0.20
<0.20
< 0.20
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 0.90
< 2.00
< 0.90
< 2.00
< 2.00
----
< 0.90
< 2.00
< 2.00
< 0.90
< 0.90
< 0.90
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 0.90
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
< 2.00
----
58.90
18.10
38.30
58.90
57.20
87.50
85.30
55.90
81.80
83.30
125.40
82.80
83.60
110.30
94.10
92.00
161.50
92.70
74.50
84.50
77.70
63.10
67.50
81.80
94.10
86.10
99.10
85.40
80.90
307.60
Control 1
Control 2
< 0.04
< 0.04
2.43
2.27
< 1.3
< 1.3
37.3
19.2
765
1650
9
3.3
0.077
0.1
< 5
< 5
< 2
< 2
58.1
35.8
Las concentraciones de los 6 metales pesados que fueron detectados más
frecuentemente en los hígados y riñones de los cisnes analizados se presentan en
las Figuras 1 a la 6. Los datos individuales y promedios de la concentración de
metales pesados de cada uno de los cisnes recolectados en 2004 y de aquellos
colectados en 2002 (control), son comparados con datos existentes en la literatura
para aves similares o aves acuáticas en general. En el caso de las figuras
correspondientes a la concentración de Cadmio, Zinc y Cobre, se incluye además las
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
44
concentraciones tóxicas referenciales para aves similares. A continuación se analiza
en detalle la variabilidad en la concentración de esos 6 metales pesados.
En el hígado de los cisnes capturados para este estudio, se detectaron
concentraciones relativamente altas de Cobre y Hierro (Fig. 1). Las concentraciones
de estos metales presentaron valores promedios de 112.56 y 16004.1 mg / kg de
peso seco, respectivamente (Tabla 18). Estos valores fueron relativamente más altos
que los detectados en los cisnes control, con valores promedios de 58.3 y 2970.5 mg
/ kg de peso seco, para Cobre y Hierro respectivamente (Tabla 18). En el caso del
Cobre, al menos 15 cisnes presentaron concentraciones que doblaron a la
concentración promedio de los cisnes control, mientras que 16 cisnes presentaron
concentraciones similares o menores a la de los cisnes control (Tabla 18, Fig. 1). En
relación a la concentración de Hierro, solo dos cisnes presentaron concentraciones
similares al promedio de los cisnes control, el resto de esos cines (27) presentó
concentraciones mucho más alta de este metal. En cuatro de estos cisnes la
concentración de Hierro fue al menos 10 veces más alta que la de los cisnes control,
siendo en general al menos 5 veces mayor (Tabla 18, Fig.1).
Al comparar estos datos con los datos referenciales encontrados en la
literatura, la concentración promedio de Cobre en el hígado de los cisnes del
Santuario es relativamente más alta que la encontrada en aves de ambientes sin
contaminación pero mucho más baja que en aves que habitan áreas contaminadas,
además no se detectaron cisnes con concentraciones más altas que el valor tóxico
referencial (i.e. > de 2000 mg / kg peso seco). En el caso del Hierro, la concentración
de este metal en los hígados de los cisnes del Santuario fue siempre más alta que la
registrada en la literatura para aves de zonas contaminadas y no contaminadas,
siendo similares estas concentraciones referenciales a la concentración promedio de
los cisnes tomados como control (Fig. 1).
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
45
mg / kg peso seco
0
10000
20000
30000
40000
cisnes
analizados
valores promedio en
cisnes analizados
valores promedio
referencia de literatura
Hierro, Fe
umbral crítico
de toxicidad
zonas contaminadas
zonas no contaminadas
mg / kg peso seco
0
150
300
450
1000
1500
2000
> 2000 mg / kg
daño hepatico
en Cygnus olor
Cobre, Cu
cisnes 2004
cisnes 2002 (control)
Figura 1. Valores de la concentración de Cobre y Hierro en los hígados de los
cisnes recolectados en el 2004 y 2002 (control). Se presentan
además los valores promedios los valores referenciales y el umbral
crítico de toxicidad cuando este se obtuvo.
Las concentraciones de Manganeso y Mercurio en los hígados de cisnes
recolectados durante este estudio, presentó valores promedio de 13.10 y 0.23 mg /
kg peso seco (Tabla 18). Estas concentraciones, en general fueron más altas que las
detectadas en los cisnes control, los que presentaron concentraciones de
Manganeso y Mercurio de 8.35 y 0.13 mg / kg de peso seco, respectivamente (Tabla
18). Las concentraciones de Manganeso en los hígados de 11 cisnes presentaron
valores similares o menores que los detectados en cisnes control, mientras que en
los hígados de 15 de esos cisnes se presentaron valores superiores (Tabla 18). Las
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
46
mg / kg peso seco
0
1
2
6
9
12 Mercurio, Hg
mg / kg peso seco
0
15
30
Manganeso, Mn
cisnes
analizados
valores promedio en
cisnes analizados
valores promedio
referencia de literatura
umbral crítico
de toxicidad
cisnes 2004
cisnes 2002 (control)
zonas contaminadas
zonas no contaminadas
concentraciones de Mercurio en el hígado de 12 cisnes presentaron valores similares
a los cisnes control, mientras que en el hígado de 15 de ellos se detectaron
concentraciones superiores (Tabla 18). En general, las concentraciones de
Manganeso encontradas en los hígados de los cisnes del Santuario, fueron similares
a las concentraciones de referencia para aves de zonas contaminadas y no
contaminadas (Fig. 2). Las concentraciones Mercurio en los hígados de los cisnes
del Santuario fueron mucho más bajas que las encontradas como referencia en
literatura para aves de zonas contaminadas y no contaminadas (Fig. 2)
Figura 2. Valores de la concentración de Manganeso y Mercurio en los hígados
de los cisnes recolectados en el 2004 y 2002 (control). Se presentan
además los valores promedios los valores referenciales y el umbral
crítico de toxicidad cuando este se obtuvo.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
47
Las concentraciones de Cadmio y Zinc en los hígados de los cisnes,
presentaron valores promedio de 2.52 y 140.5 mg / kg peso seco, respectivamente
(Tabla 18). En los hígados de los cisnes control, los valores de las concentraciones
de estos metales fueron relativamente menores, con promedios de 0.88 y 111 mg /
kg peso seco. En los cisnes capturados este año, las concentraciones de Cadmio
fueron superiores al promedio de los cisnes control en al menos 20 casos, el resto de
ellos presentaron valores similares o menores (Tabla 18). Las concentraciones de
Zinc en el hígado de 19 cisnes presentaron fueron similares o menores que la los
cisnes control, mientras que en el hígado de 11 cisnes se presentaron
concentraciones mayores (Tabla 18). En general, la concentración de Cadmio en los
hígados de los cisnes del santuario fue similar a la observada en el hígado de aves
de áreas contaminadas y no contaminadas, sin embargo 7 hígados analizados
presentaron concentración mayores al umbral toxicológico encontrado para otro tipo
de aves de humedales, (Fig. 3). Las concentraciones de Cinc, en los hígados de los
cisnes del Santuario fueron similares que las referenciales y ninguno de ellos
sobrepaso el umbral toxicológico encontrado para aves de humedales (Fig. 3).
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
48
mg / kg peso seco
0
200
400
600 Cinc, Zn
mg / kg peso seco
0
4
8
12 Cadmio, Cd
cisnes
analizados
valores promedio en
cisnes analizados
valores promedio
referencia de literatura
umbral crítico
de toxicidad
3.0 mg / kg
efecto clinico
en aves rapaces
cisnes 2004
cisnes 2002 (control)
zonas contaminadas
zonas no contaminadas
1300.0 mg / kg
efecto clinico
en aves rapaces
Figura 3. Valores de la concentración de Cadmio y Cinc en los hígados de los
cisnes recolectados en el 2004 y 200 (control). Se presentan además
los valores promedios los valores referenciales y el umbral crítico de
toxicidad cuando este se obtuvo.
En los riñones de los cisnes, se detectaron concentraciones promedios de
Cobre y Hierro 20.15 y 1232.89 mg / kg de peso seco, respectivamente (Tabla 19).
Estos valores fueron relativamente similares a los detectados en los cisnes control,
con valores promedios de 28.25 y 1207.55 mg / kg de peso seco (Tabla 19). Al
comparar estos datos con los datos referenciales encontrados en la literatura, la
concentración promedio de ambos metales en los riñones de cisnes del Santuario fue
similar a las encontradas en riñones de aves de ambientes con y sin contaminación.
(Fig. 4).
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
49
mg / kg peso seco
0
1000
2000
3000
cisnes
analizados
valores promedio en
cisnes analizados
valores promedio
referencia de literatura
Hierro, Fe
umbral crítico
de toxicidad
zonas contaminadas
zonas no contaminadas
mg / kg peso seco
0
10
20
30
40
50 Cobre, Cu
cisnes 2004
cisnes 2002 (control)
Figura 4. Valores de la concentración de Cobre y Hierro en los riñones de los
cisnes recolectados en el 2004 y 2002 (control). Se presentan
además los valores promedios los valores referenciales y el umbral
crítico de toxicidad cuando este se obtuvo.
Las concentraciones de Manganeso y Mercurio en los riñones de los cisnes
recolectados durante este estudio, presentó valores promedio de 9.65 y 0.16 mg / kg
peso seco. Estos valores fueron relativamente mayores a los detectados en los
cisnes control, los que presentaron valores de 6.15 y 0.07 mg / kg de peso seco,
respectivamente (Tabla 19). En el caso de las concentraciones de Manganeso, los
riñones de 12 cisnes presentaron concentraciones similares o menores a los
detectados en los riñones de los cisnes control, mientras que en los riñones de 15
ejemplares la concentración de este metal fue superior a la de los cisnes control
(Tabla 19). Las concentraciones de Mercurio en los riñones de 12 cisnes presentó
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
50
mg / kg peso seco
0.0
0.3
0.6
0.9
1.2
10.0
15.0
20.0
cisnes
Santuario
valores promedio en
cisnes del Santuario
valores promedio
referencia de literatura
Mercurio, Hg
umbral crítico
de toxicidad
mg / kg peso seco
0
10
20
Manganeso, Mn
cisnes 2004
cisnes 2002 (control)
zonas contaminadas
zonas no contaminadas
valores similares o menores a los cisnes control, mientras que en los riñones de 16
de ellos presentó valores superiores (Tabla 19). En general, las concentraciones de
ambos metales fueron notoriamente menores a las encontradas en la literatura para
aves de zonas contaminadas y no contaminadas (Fig 5).
Figura 5. Valores de la concentración de Manganeso y Mercurio en los riñones
de los cisnes recolectados en el 2004 y 2002 (control). Se presentan
además los valores promedios los valores referenciales y el umbral
crítico de toxicidad cuando este se obtuvo.
En los riñones de los cisnes capturados para estudio, las concentraciones de
Cadmio y Zinc, presentaron valores promedio de 11.27 y 88.99 mg / kg peso seco,
respectivamente (Tabla 19). En los riñones de los cisnes control, las concentraciones
de estos metales fueron relativamente menores, con promedios de 2.35 y 46.95 mg /
kg peso seco. La concentración de Cadmio en los riñones 8 los cisnes fue similar o
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
51
mg / kg peso seco
0
200
400
cisnes
analizados
valores promedio en
cisnes analizados
valores promedio
referencia de literatura
Cinc, Zn
umbral crítico
de toxicidad
zonas contaminadas
zonas no contaminadas
mg / kg peso seco
0
15
30
> 400 mg / kg
efectos clínicos
en aves acuáticas
Cadmio, Cd
> 1000 mg / kg
efectos clínicos
en aves acuáticas
cisnes 2004
cisnes 2002 (control)
menor a la los riñones de los cisnes control, mientras que en los riñones de 23 de
ellos fue notoriamente mayor, llegando a ser 10 veces mayor en al menos 7
ejemplares (Tabla 19). Las concentraciones de Zinc, en los riñones de 7 fueron
similares o menores a la de los cisnes control, mientras que en los riñones de 23
cisnes se presentaron concentraciones superiores (Tabla 19). En general, la
concentración de ambos metales presentó valores similares a los tomados como
referencia para aves acuáticas de áreas contaminadas y no contaminadas (Fig. 6).
En ninguno de los riñones analizados las concentraciones de Cadmio y Zinc, fue
mayor que el valor de toxicidad en aves acuáticas tomados como referencia (Fig 6)
Figura 6. Valores de la concentración de Cadmio y Cinc en los riñones de los
cisnes recolectados en el 2004 y 2002 (control). Se presentan
además los valores promedios los valores referenciales y el umbral
crítico de toxicidad cuando este se obtuvo.
En general, en casi todos los análisis realizados, las concentraciones
promedios de metales pesados fueron superiores en los cisnes capturados en esta
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
52
campaña que en los de cisnes capturados en el 2002. Sin embargo, en la mayoría de
estos análisis alrededor del 50 % de los cisnes presentó valores superiores a los
controles, mientras que el otro 50 % presentó valores similares o menores.
En consecuencia sólo las altas concentraciones de Cobre, Hierro y Cadmio en
los tejidos de analizados, fueron notoriamente mas altas que la registrada en los
cisnes control y con los valores de referencia de la literatura. En este sentido, las
altas concentraciones de Cobre en los hígados de los ejemplares analizados es una
condición considerada normal en cisnes. La concentración de Hierro en cambio, no
puede ser considerada normal, ya que superó notoriamente a las concentraciones de
los cisnes control y de aquellas referidas por la literatura. La concentración de
Cadmio fue notoriamente superior en los cisnes capturados y en algunos casos
excedió el umbral de toxicidad referido en la literatura
Los análisis de regresión múltiple, realizados para evaluar la relación entre el
bajo peso observado en los cisnes estudiados y las concentraciones de metales
pesados en sus hígados y riñones, no presentaron valores significativos de
correlación para ninguna de los metales analizados (P>0.05). Tampoco se
observaron relaciones lineales significativas entre el peso y las concentraciones de
Hierro en los hígados y riñones de los cisnes estudiados (Fig. 7),
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
53
Figura 7. Analisis de regresión entre el peso de los cisnes y la concentración de
metales en hígados y riñones
7.2. Pesticidas organoclorados y fenoles
Se analizaron pesticidas organoclorados y fenoles en muestras de hígado y
riñón recolectadas de 22 cisnes. Los análisis se realizaron mediante cromatografía
en fase gaseosa con detectores de Captura Electrónica (ECD), de Ionización a la
Llama (FID) y Selectivo de Masas (MSD).
0 10000 20000 30000 40000
peso de cisnes en g
0
2
4
6
8
concentración de hierro en mg / g peso seco
0 1000 2000 3000 4000
peso de cisnes en g
0
2
4
6
8
hígado
riñones
R
2
= 0.0004
P = 0.92
R
2
= 0.03
P = 0.38
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
54
Los pesticidas analizados corresponden a á-hexaclorociclohexano, ã-
hexaclorociclohexano, â-hexaclorociclohexano, ä-hexaclorociclohexano, Heptacloro,
Aldrín, Heptacloroepóxido, Gama-clordano, Alfa-clordano, 4,4`-DDE, Dieldrín, Endrín,
4,4`-DDT, Endrín aldehído, Endosulfan sulfato, Motoxicloro, Endrín cetona.
Los fenoles analizados corresponden a 2-clorofenol, 2,3-diclorofenol, 2,5-
diclorofenol, 2,6-diclorofenol, 3,4-diclorofenol y pentaclorofenol. Se utilizó
cromatografía de gases acoplada a espectrometría de masas (GC-MSD) tanto en
modo SCAN (10 ng/µL), así como en modo SIM (1 ng/µL), para investigar por
compuestos no incluidos en el listado, los que teóricamente podrían llegar a un
número aproximado de 1000 compuestos.
No se encontraron niveles detectables de pesticidas organoclorados con un
límite de detección con ECD de alrededor de 10 ng/g peso seco. Tampoco se
encontraron niveles detectables de fenoles con un límite de detección de 10 µg/g con
detector FID.
Metodología analítica:
Pesticidas Organoclorados: “Organochlorine Pesticides by Gas
Chromatography”, U.S.EPA-SW-846 On-line. Método 8081A.
Fenoles: “Phenols by Gas Chromatography”, U.S.EPA-SW-846 On-line.
Método 8041, combinado con “Acid-Base Partition Clean-Up”, Método 3650B.
Metodología de Extracción: “Microscale Solvent Extraction (MSE)”, U.S.EPASW-
846 On-line, Método 3570.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
55
7.3. Pesticidas organofosforados
Se efectuo el análisis de presencia de compuestos organofosforados en los
órganos diana, riñón e hígado de 21 cisnes, por ser estos los que metabolizan y
excretan dichos productos, por lo tanto tienen mayores posibilidades de acumular los
compuestos analizados.
Los análisis se realizaron por cromatografía gaseosa (GLC) con detector NPD
(detector de nitrógeno –fósforo) de acuerdo a la metodología propuesta por Analytical
Chemistry Laboratory Guidebook, Quality Systems Branch, Chemistry Division, Food
safety & Inspection Service (1995) Organophosphates ORP1, Orp1-1Orp1-16. Todas
las muestras de órganos fueron negativas a presencia de compuestos
organofosforados: DDVP (vapona), Dioxation, Diazinon, Paration, Metilparation,
Etilparation, Malation, Fenitrotion, Ruelene, Gardona, Etion, Coumafos, Ronnel,
Corpirifos, Clorfenvinfos, Fosalone, Linuron, Trition. No es natural encontrar
presencia de compuestos organofosforados, por lo que su ausencia es normal.
8. CONCLUSIONES FINALES
De los hallazgos obtenidos en la presente investigación, la cual incluyó a 20
aves vivas capturadas y 11 cisnes muertos, se puede concluir que:
• Las aves presentaban un severo cuadro de emaciación, indicativo de
carencias en la alimentación. Aspecto refrendado por la anamnesis y
hallazgos anatomopatologicos (estómagos sin alimento en casi la
totalidad de los cisnes).
• Los cines presentaban un alto grado de parasitismo con una amplia
variedad de géneros y especies, algunas de las cuales son de alta
patogenicidad.
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
56
• En los higados se encontró alta acumulación de Hierro y
secundariamente en riñón. Este cuadro se conoce en la actualidad
como hemocromatosis y según la literatura, se relaciona con alta
absorción de hierro a nivel intestinal.
Considerando los tipos de cuadros observados, la causa de muerte de
los cisnes obedece, en algunos casos, a la interacción de los procesos
patológicos descritos anteriormente. En este sentido, se hace necesario
investigar a la brevedad las posibles causas de la acumulación patológica de
hierro en hígados. Una de las hipótesis es que el hierro podría haberse
acumulado en el tejido del luchecillo, el cual forma la fracción primaria en la
dieta de los cisnes. También es posible que en reemplazo del luchecillo los
cisnes estén consumiendo otro tipo de plantas, las que podrían presentar una
mayor carga de hierro. Si así fue, el consumo de esas plantas pudiese haber
influido en las causales de muerte de los cisnes del Santuario.
9. Investigadores participantes en este Informe
• Instituto de Zoología (Fac. de Ciencias)
Dr. Eduardo Jaramillo, Ecólogo Acuático, Coordinador General del Estudio
Dr. Roberto Schlatter, Ornitólogo.
Biol. Marino Heraldo Contreras, análisis de datos.
Biol. Marino. Cristian Duarte, revisión bibliográfica.
• Instituto de Química (Fac. de Ciencias)
Dr. Eduardo Quiroz, Químico.
MSc. Hernán Palma, Químico.
• Instituto de Patología Animal (Fac. de Ciencias Veterinarias)
Dr. Jorge Ulloa, Veterinario (Patología aviar)
Dr. Enrique Paredes, Veterinario (Histopatología)
Dr. Gastón Valenzuela, Veterinario (Parasitología)
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
57
ANEXOS
Cisne Diagnóstico macroscópico
1 Gastritis parasitaria, Hemorragia focal en Epicardio Estómago sin alimento
2 Emaciación-Hidropericardio-Parásitos externos, Gastritis parasitaria. Estómago sin alimento
3
Emaciación-Hidropericardio-Hígado moteado-Gastritis parasitaria- Fractura expuesta ala
derecha. Estómago sin alimento
4
Traumatismos múltiples- Hemorragia abdominal-Intestino perforado-Fractura tarso derecho -
Ruptura hepática-Gastrtits parasitaria. Estómago sin alimento
5 Gastritis parasitaria, Hidropericardio. Estómago sin alimento
6 Emaciación, Hidropericardio. Estómago sin alimento
7 Emaciación-Gastritis parasitaria-Hidropericardio. Estómago sin alimento
8 Gastritis parasitaria-Hidropericardio. Estómago sin alimento
9 Debilidad-Postración-Petequias en grasa epicárdica-Gastrtitis parasitaria. Estómago sin alimento
10
Sin cabeza ni cuello-falta parte de la musculatura esternal izquierda-Hígado cobrizo-Gastritis
parasitaria. Estómago sin alimento
11 Gastritis parasitaria-Hidropericardio. Estómago sin alimento
12 Emaciación- Gastritits parasitaria-Hidropericardio. Estómago sin alimento
13 Emaciación- Gastritits parasitaria-Hidropericardio. Estómago sin alimento
14 Emaciación- Gastritits parasitaria-Hidropericardio. Estómago sin alimento
15 Emaciación- Gastritits parasitaria-Hidropericardio. Estómago sin alimento
16 Emaciación- Gastritits parasitaria-Hidropericardio. Estómago sin alimento
17 Emaciación- Gastritits parasitaria. Estómago sin alimento
18 Emaciación- Gastritits parasitaria. Estómago sin alimento
19 Emaciación-Hidropericardio-Gastrtis parasitaria. Estómago sin alimento
20 Emaciación-Hidropericardio-Gastrtitis parasitaria-Alas de Angel. Estómago sin alimento
21 Emaciación- Gastritits parasitaria. Estómago sin alimento
22 Emaciación- Gastritits parasitaria. Estómago sin alimento
23
Emaciación-Gastritis parasitaria-Lesiones renales (nefrosis?)-Hemorragia en meninges. Estómago
sin alimento
24
Buena condición, hígado cobrizo, tejido adiposo amarillo, alimento en estómago, gastritis
parasitaria
25 Emaciación- Gastritits parasitaria. Estómago sin alimento
26 Hidropericardio-Gastritis parasitaria-Alas de Angel. Estómago sin alimento
27 Hidropericardio-Gastritits parasitaria-Alas de Angel. Estómago sin alimento
28 Emaciación- Gastritits parasitaria. Estómago sin alimento
29 Gastritis parasitaria-Alas de Angel. Estómago sin alimento
30
Emaciación-Hidropericardio-Gastritis parasitaria-Ala derecha seccionada-Postones en el cuello.
Estómago sin alimento
31 Gastritis parasitaria-Alas de Angel. Estómago sin alimento
Gastritis parasitaria 30/30, Emaciación 19/31, hidropericardio 17/31, Alas de
Ángel 5/31, traumatismos 3/31
ESTUDIO HISTOPATOLÓGICO:
HÍGADO
Cisne
Nº Caso Nº Autólisis Congestión Inf. Perip. Necrosis Acúm. Macr. Pigmentos T. Perl T. Ác. Rub. Prol. C. Bil. Anisocitosis Otros
1 728-04-N x xx x ST ST xx xx DN
2 729-04-N xx X x xxx xx Pos Neg xx
3 810-04-N xxx x x Posleve ST x DN
4 739-04-N Congel. xx ST ST
5 706-04-N xx X x xx xx Pos Neg xx
6 710-04-N xx xx xx Pos Neg
7 742-04-N xx xxx X xx ST ST xx
8 743-04-N xx X x xx ST ST
9 745-04-N X xxx Pos Neg xx DN
10 778-04-N X xxx Pos Neg xx DN
11 779-04-N x xxx X xx xxx Pos ST xx DN
12 790-04-N xxx X xx xxx Pos ST xx DN
13 791-04-N X xx xxx Pos Neg x
14 792-04-N X xx xxx Pos ST x DN
15 793-04-N X xxx Pos ST
16 794-04-N X xx xxx Pos Neg x
17 795-04-N xx xx Pos Neg x Microvac
18 796-04-N x xxx Pos ST
19 797-04-N X x Pos ST xx DN
20 798-04-N xx X x xx xx Pos ST xx DN
21 799-04-N X xx Pos ST xx DN
22 800-04-N xxx X xxx Pos ST xx DN atrofia
23 801-04-N x xx Pos ST xx DN fibr. Capsula
24 802-04-N x xx Pos Neg x x DN
25 803-04-N x xx Pos ST x DN
26 804-04-N x xx Pos ST xx DN
27 805-04-N X x xx Pos ST x DN
28 806-04-N X xx xx Pos Neg x DN
29 807-04-N xx x xxx xxx Pos ST xx DN
30 808-04-N x xxx x Pos ST xxx DN
31 809-04-N xx X x xx xx Pos ST x DN
20/31=64,5% 18/31=58% 31/31 27/27 26/31=83,9%
Inf. Perip.: Inflamación periportal; Acúm. Macr.: Acúmulos de macrófagos con hemosiderina; T. Perl: tinción para hierro
T. Ac. Rub.: Tinción ácido rubeánico para cobre; Prol. C. Bil.: Proliferación conductos biliares
Graduación hallazgos: x=leve, xx=moderado, xxx=marcado. Pos=positivo Neg=negativo ST=Sin Tinción DN=Doble núcleo
RIÑÓN
Cisne Nº Caso Nº Autólisis Congestión Hemorragia Infl. Int. Glomerulonef. Tubulonefros. Pigmentos T.Perl T. Ac. Rub. Otros
1 728-04-N SM ST ST
2 729-04-N xxx Pos ST
3 810-04-N x xx Neg
4 739-04-N xxx xx ST ST
5 706-04-N xx xx xx ST ST
6 710-04-N xx xx xx x Pos Neg
7 742-04-N x xxx x x ST ST
8 743-04-N x x x x ST ST
9 745-04-N xx x x Pos Neg
10 778-04-N xx xx xx x Pos Neg
11 779-04-N xxx xx Pos ST
12 790-04-N xxx xx xx xx Pos ST
13 791-04-N x x xx xx Pos Neg cristales x
14 792-04-N xx xx Pos ST
15 793-04-N xx x xxx Pos ST
16 794-04-N x xx Pos ST
17 795-04-N x x x Pos Neg
18 796-04-N xx x Pos ST
19 797-04-N x Neg ST
20 798-04-N x x x Pos ST
21 799-04-N x Pos ST Engr. Arter.
22 800-04-N xx x x x Pos ST cristales x
23 801-04-N x Pos ST cristales xxx
24 802-04-N xx x xx Neg Neg
25 803-04-N xx x Pos ST
26 804-04-N x x x Pos ST cristales xx
27 805-04-N xx x x Pos ST cristales xxx
28 806-04-N x x Pos Neg
29 807-04-N x x Pos ST
30 808-04-N x x x Pos ST
31 809-04-N x x Pos ST
24/30=80% 16/30=53% 23/26=88,5%
Infl. Int.: Inflamación intersticial; Glomerulonef.: Glomerulonefritis; Tubulonef.: Tubulonefrosis; T. Perl: Tinción para hierro
T. Ac. Rub.: Tinción ácido rubeánico para cobre; Engr. Arter.: Engrosamiento arterias
Graduación hallazgos: x=leve, xx=moderado, xxx=marcado. Pos=positivo Neg=negativo ST=Sin Tinción
APARATO DIGESTIVO:
EST. MUSC. EST. GLAND. PANCREAS DUODENO ILEON CIEGOS
Cisne Caso Nº Gast. Parasit. T. Perl T.Ac. R. Infl. Subm. T. Perl Cong. T. Perl T.Ac. Rub. Infl. l.p. T. Perl Infl. l.p. Infl. l.p. T. Perl
1 728-04-N SM ST ST ST SA ST ST ST ST
2 729-04-N SM ST ST ST SA ST ST ST ST
3 810-04-N SM ST ST ST SA ST ST ST ST
4 739-04-N xx ST ST ST SA ST ST ST ST
5 706-04-N xxx ST ST x ST x ST ST ST ST
6 710-04-N xx ST ST x ST SA Neg Neg ST ST
7 742-04-N xxx ST ST ST SA ST ST ST ST
8 743-04-N xxx ST ST ST SA ST ST ST ST
9 745-04-N xx ST ST xxx ST xx Neg Neg x ST x x ST
10 778-04-N xx Neg Neg ST Autólisis ST ST x ST x cristales ST
11 779-04-N xx ST ST ST SM Neg ST SM ST SM SM ST
12 790-04-N xx ST ST ST SM ST ST SM ST SM SM ST
13 791-04-N SM ST ST x Neg SA Neg ST xx Neg x xx bacterias Sosp
14 792-04-N xx huevos ST ST x ST SA Neg ST x Parásit. ST Parásit. xx ST
15 793-04-N SM ST ST ST SA Neg ST x Parásit. Neg xx x Parásit. ST
16 794-04-N SM ST ST ST SA Neg ST SA Neg SA SA Sosp
17 795-04-N SM ST ST SM ST SM ST ST SM ST SM SM ST
18 796-04-N SM ST ST ST SA ST ST ST ST
19 797-04-N SM ST ST ST SA Neg ST Parásit. Neg ST
20 798-04-N SM ST ST ST SA Neg ST ST ST
21 799-04-N SM ST ST Neg SA Neg ST x Parásit. Neg Sosp
22 800-04-N SM ST ST ST SA ST ST x ST ST
23 801-04-N SM ST ST ST SA ST ST Neg ST
24 802-04-N SM ST ST x ST SA ST ST Neg x xxx ST
25 803-04-N SM ST ST xx ST SA ST ST ST x xx, parás., Crist. ST
26 804-04-N SM ST ST xx ST SA ST ST x Neg x xx ST
27 805-04-N SM ST ST ST SA ST ST Neg ST
28 806-04-N SM ST ST ST SA ST ST ST ST
29 807-04-N SM ST ST ST SA ST ST x Neg xx x Cristales
30 808-04-N SM ST ST ST SA ST ST Neg ST
31 809-04-N SM ST ST ST SA ST ST ST ST
Est. Musc.: Estómago muscular; Est. Gland.: Estómago glandular; Gast. Parasit.: Gastritis parasitaria; T. Perl: Tinción para hierro;
T. Ac. Rub.: Tinción ácido rubeánico para cobre; Infl. Subm.: Inflamación submucosa; Infl. L.p.: Inflamación lámina propia; Graduación hallazgos: x=leve,
xx=moderado, xxx=marcado. Pos=positivo Neg=negativo SM: Sin muestra ST: Sin tinción
BAZO, CORAZÓN, PULMÓN
BAZO CORAZON PULMON
Cisne Caso Nº Hemos. activo cél.
Ret.
Pr.
Linf. Cong. T. Perl T. Ac.
Rub.
Fibras
musc. Cong. Hemorr. T. Perl T.Ac. R. Cong. Inflam. T.Perl T.Ac.
R.
1 728-04-N ST ST Asp. Granular xx x epic ST ST ST
2 729-04-N ST ST Asp. Granular ST ST xx ST
3 810-04-N xxx Pos ST xxx epic Neg ST Neg
4 739-04-N ST ST ST ST ST
5 706-04-N xx Pos Neg x ST ST xx ST
6 710-04-N ST ST ST ST ST
7 742-04-N ST ST xxx ST ST ST
8 743-04-N ST ST ST ST ST
9 745-04-N x Pos ST Asp. Granular ST ST x x ST
10 778-04-N ST ST Asp. Granular x ST ST xx ST
11 779-04-N xxx ST ST ST ST xxx ST
12 790-04-N x ST ST ST ST xxx Neg
13 791-04-N xx Pos ST Asp. Granular Neg Neg x x parasit. Neg
14 792-04-N xx ST ST ST ST xx ST
15 793-04-N xx xx ST ST ST ST xx Neg
16 794-04-N ST ST Asp. Granular Neg ST ST
17 795-04-N ST ST Neg Neg x Neg Neg
18 796-04-N ST ST Asp. Granular Neg ST xx Neg
19 797-04-N ST ST Neg ST ST
20 798-04-N ST ST ST ST x Neg
21 799-04-N ST ST Asp. Granular Neg. ST ST
22 800-04-N Pos ST Neg ST xx Neg
23 801-04-N xx Pos ST Asp. Granular Neg ST x Neg
24 802-04-N xx xxx ST ST Neg ST xx ST
25 803-04-N xx ST ST Neg ST x ST
26 804-04-N ST ST ST ST ST
27 805-04-N x Pos ST Neg ST ST
28 806-04-N x x ST ST ST ST ST
29 807-04-N x Pos ST Neg ST ST
30 808-04-N xxx Pos ST Neg ST xx x Neg
31 809-04-N x xx xx Pos ST Neg ST xx Neg
10/10=100%
Hemos.: Hemosiderina; Cel. Ret.: Células reticulares; Pr. Linf.: Proliferación linfoide; T. Perl: Tinción para hierro, Epic.: Epicárdica,
T. Ac. Rub.: Tinción ácido rubeánico para cobre; Musc.: Musculares; Cong.: Congestión; Hemorr.: Hemorragia; Infl.: Inflamación; Asp.: Aspecto;
Graduación hallazgos: x=leve, xx=moderado, xxx=marcado. Pos=positivo Neg=negativo ST: Sin tinción
CEREBRO PUENTE CEREBELO
Cisne Nº Caso Nº
Prolif.
Células
gliales gliosis necrosis T.Perl
Prolif. células
gliales T.Perl T.Ac. R.
Vacuol.
células
Purkinje T.Perl T.Ac. Rub.
1
728-04-
N xx xx ST ST ST ST ST
2
729-04-
N xx xx ST ST ST xx ST ST
3
810-04-
N x x Neg. SA Neg. ST Neg. ST
4
739-04-
N SM SM SM SM SM SM
5
706-04-
N xx x x ST x ST ST ST ST
6
710-04-
N x x ST x ST ST ST ST
7
742-04-
N SM SM SM SM SM SM
8
743-04-
N SM SM SM SM SM SM
9
745-04-
N xxx xx Neg ST ST Neg ST
10
778-04-
N xx xx ST ST Neg Neg Neg
11
779-04-
N SM SM SM SM SM SM
12
790-04-
N x x ST x ST ST x ST ST
13
791-04-
N SM SM SM SM SM SM
14
792-04-
N xx xx ST x ST ST x ST ST
15
793-04-
N xx xxx Neg. SA Neg ST SA ST ST
16
794-04-
N xxx xx Neg. ST ST ST ST
17
795-04-
N SM SM SM SM SM SM
18
796-04-
N x xx ST x ST ST xx ST ST
19 797-04- x x Neg. ST ST x Neg. ST
Convenio CONAMA Xª Región de Los Lagos – UACh: Santuario de la Naturaleza Carlos Andwanter
64
N
20
798-04-
N xx xx ST SA ST ST SA ST ST
21
799-04-
N SA Neg. SA Neg. ST SA Neg. ST
22
800-04-
N SA Neg. SA Neg. ST SA Neg. ST
23
801-04-
N x x Neg. SA Neg. ST SA Neg. ST
24
802-04-
N SA Neg. ST ST SA Neg. ST
25
803-04-
N SA Neg. SA Neg. ST SA Neg. ST
26
804-04-
N x xx Neg. SA Neg. ST SA Neg. ST
27
805-04-
N x x Neg. SA Neg. ST SA Neg. ST
28
806-04-
N x x Neg. ST ST SA Neg. ST
29
807-04-
N x x Neg. SA Neg. ST SA Neg. ST
30
808-04-
N SM SM SM SM SM SM
31
809-04-
N x x Neg. ST ST SA Neg. ST
20/24=83,3%
Prolif.: Proliferación, Vacuol.: Vacuolización, T. Perl: Tinción para hierro, T. Ac. Rub.: Tinción ácido rubeánico para cobre
Graduación hallazgos: x=leve, xx=moderado, xxx=marcado. Pos=positivo Neg=negativo SM: Sin Muestra, ST: Sin tinción
DETALLE DE NECROPSIA PARASITOLÓGICA
Nº de
Cisne
Estómago
muscular
Nº Intestino
Delgado
Nº Intestino Grueso Nº Total
1 -
Epomidiostomu
m skrajabini
37 -Capillaria sp. 4 -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
22
4
2
69
2 -
Epomidiostomu
m skrajabini
52 -Hymenolepis
fasciata
+++ -Capillaria sp. 5 57
3 -
Epomidiostomu
m Skrajabini
97 -Hymenolepis
fasciata
+++ -Capillaria sp
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
50
2
13
7
286
4 -
Epomidiostomu
m skrajabini
4 -Capillaria sp. 1 ------ 5
5 -
Epomidiostomu
m skajabini
40 ------ -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
30
50
5
125
6 -
Epomidiostomu
m skrajabini
5 ------ -Capillaria sp.
-Catatropis
verrucosa
50
80
135
7 -
Epomidiostomu
m skrajabini
5 ------ -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
10
7
22
8 -
Epomidiostomu
m skrajabini
26 -Hymenolepis
fasciata
+ -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
20
1
47
9 -
Epomidiostomu
m skrajabini
15 -Hymenolepis
fasciata
-Echinostoma
revolutum
+
11
-Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
1
31
30
88
10 -
Epomidiostomu
m skrajabini
23 ------ --- -Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
1
21
45
Nº de
Cisne
Estómago
muscular
Nº Intestino
Delgado
Nº Intestino Grueso Nº Total
11 -
Epomidiostomu
m skrajabini
--- -Hymenolepis
fasciata
-Echinostoma
revolutum
+
1
-Capillaria sp.
13 14
12 -
Epomidiostomu
m skrajabini
30 -Hymenolepis
fasciata
+ -Capillaria sp.
-Catatropis
verrucosa
5
5
40
13 -
Epomidiostomu
m skrajabini
90 -Hymenolepis
fasciata
+++ -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
-Hymenolepis
fasciata
30
6
60
+
186
14 -
Epomidiostomu
m skrajabini
48 -Hymenolepis
fasciata
+ -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
7
36
19
110
15 -
Epomidiostomu
m skrajabini
74 -Capillaria sp. 12 -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
-Hymenolepis
fasciata
37
1
10
+
134
16 -
Epomidiostomu
m skrajabini
19 -Capillaria sp.
-Catatropis
verrucosa
4
1
-Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
47
36
1
108
17 -
Epomidiostomu
m skrajabini
10 -Capillaria sp. 3 -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
3
1
17
18 -
Epomidiostomu
m skrajabini
35 -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
1
1
-Capillaria sp.
-Catatropis
verrucosa
69
50
156
Nº de
Cisne
Estómago
muscular
Nº Intestino
Delgado
Nº Intestino Grueso Nº Total
19
-
Epomidiostomu
m skrajabini
70
-Hymenolepis
fasciata
++
-Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
-Hymenolepis
fasciata
35
6
4
+
115
20
-
Epomidiostomu
m skrajabini
67
-Hymenolepis
fasciata
+
-Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
63
36
166
21 -
Epomidiostomu
m skrajabini
27 -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
1
2
-Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
26
4
1
61
22 -
Epomidiostomu
m skrajabini
15 -Capillaria sp. 4 -Capillaria sp.
-Catatropis
verrucosa
55
1
75
23 -
Epomidiostomu
m skrajabini
46 -Hymenolepis
fasciata
-Capillaria sp.
+
2
-Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
57
3
2
110
24 -
Epomidiostomu
m skrajabini
4 ------ --- -Echinostoma
revolutum
1 5
25 -
Epomidiostomu
m skrajabini
33 -Capillaria sp. 3 -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
46
3
85
26 -
Epomidiostomu
m skrajabini
15 -Capillaria sp. 5 -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Hymenolepis
fasciata
39
2
+
61
27 -
Epomidiostomu
m skrajabini
14 -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
3
1
-Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
56
3
9
86
Nº de
Cisne
Estómago
muscular
Nº Intestino
Delgado
Nº Intestino
Grueso
Nº Total
28 -
Epomidiostomum
skrajabini
20 -Capillaria sp. 1 -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
20
12
6
59
29 -
Epomidiostomum
skrajabini
4 -Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
1
6
-Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
-Catatropis
verrucosa
9
9
1
30
30 -
Epomidiostomum
skrajabini
7 -Hymenolepis
fasciata
+ -Capillaria sp.
-Catatropis
verrucosa
35
33
75
31
-
Epomidiostomum
skrajabini
46
-Hymenolepis
fasciata
-Capillaria sp.
+
6
-Capillaria sp.
-Echinostoma
revolutum
18
19
89